Table Of ContentRev.Soco Eniomol.Argent.58(1-2);26-33,1999
La utilidad de los protozoos para el control biológico
__________d_e_a_cr_i_d_io_s_<O_rthoptera: Acridoidea)
LANGE,Carlos E.
Centrode EstudiosParasitológicosy de Vectores (CEPAVE),
calle2N°584, 1900La Plata,Argentina.
• ABSTRACT. Usefulness ofprotozoafor the biological control ofacridians
(Orthoptera: Acridoidea). The establishment ofthe microsporidium Nosema
locustae, following its introduction to control grasshoppers in areasofArgen
tina from 1978 to 1982, is used as a representative case on how protozoan
pathogens operate asbiological control agents of insects. As it should be ex
pectedwith most protozoan entomopathogens, N. locustae apparentlydid not
meet the requirements for fast-acting control at the time ofthe applications.
However, ongoing field research on its occurrence and host range, coupled
with already known effects on survival, fecundity, and behavior of affected
grasshoppers, seemsto indicatethat it can beefficacious in the longterm (i.e.
through the years). Monitoring for diseasesof acridians in recent seasonssho
wed that at least 13 species ofgrasshoppers areaffected by N. locustae in the
western Pampas, and that prevalencesaremuch higherthanthose recorded in
areas where it is native (North America, India). Also, susceptible grasshopper
species appearto be lessabundant in areaswhere unusually high prevalences
(epizootics) have previously been observed. The long term impact produced
by the establishment of N. locustae will probably remain unknown because
quantitative information on grasshoppercommunities priorto the applications
isnotavailable. Evenso,it isconsideredthatfuturemonitoringshould becon
tinued for asmany seasons aspossible. Much insights can be gained in this
way regarding the usefulness ofprotozoa for the managementofinsect pests.
Elproblemade losacridiosanivelmundial. Den te (COPR, 1982). Lasgrandes praderas y estepas
tro de los ortópteros figuran especies que consti del oeste norteamericano también sufren con fre
tuyen algunas de las plagas agrícolas más anti cuencia explosiones demográficas de acridios
guasydevastadorasde lahumanidad.Tanto labi (Cunningham, 1992).América del Sur,yen parti
blia como los primeros escritos chinos y egipcios cular la Argentina (Cigliano & Lange, 1998), no
ya daban cuenta de los estragos causados por las escapan aestasituación.
langostas. Aunque con distintas especies como Desde el mismo momento en que los acridios
protagonistas, el problema de los acridios plaga comenzaron ainterferiren lasactividades agríco
esun fenómeno presente a nivel mundial. Exten las, el hombre trató de minimizar los perjuicios,
sas regiones de pastizales naturales y diferentes aunque durante mucho tiempo sin éxito alguno.
cuItivos en prácticamente todos los continentes, El desarrollo de los insecticidas sintéticos y las
excepto Antártida, seven afectadas por distintas mortalidades rápidas y masivas así inducidas sig
especies de acridios. Africa y Asia son los conti nificaron un gran avance para el control de tucu
nentes más damnificados (Steedman, 1990). Zo ras y langostas (Launois-Luong et al., 1988). Sin
nas con problemas casi permanentes son el Sa embargo, como hemosvisto, el problema acridia
hel, el sur de Africa, Madagascar, importantes no aún subsiste en muchas regiones. A ello sesu
porciones de oriente medio y del subcontinente ma, cada vez con mayornotoriedad, los inconve
indio, el sur de Rusia y el interior de China. En nientes ambientales asociados al usode insectici
Australia hayal menos cuatro especies de acri das convencionales, hecho que cada día restrin
diosque ocasionan problemasenforma recurren- gemássuutilización. Estasituacióngeneralizada,
26
e
LANCE, E.,protozoosparaelcontrolbiológicodeacridios
que afecta a numerosos países, ha generado un radas 1992/3 Y1995/6ocurrieron explosionesde
reciente auge en lo que respecta aproyectoscoo mográficas del tristírido B. c1araziana, especieen
perativos internacionales tendientes al control démicadel dominioandino-patagónico, en zonas
biológico microbiano de acridios como alternati de Chubut. Lalangosta S. cancel/ata, durante más
va factible. de medio siglo la plaga agrícola más seria de la
Argentina (Gastón, 1969),esmantenida bajocon
la situación en laArgentina. La Argentina no es trol en su área de iniciación de mangas en Cata
una excepción a este panorama general y varias marca y La Rioja mediante un control químico
especies de acridios continúan siendo responsa preventivo (Hunter & Cosenzo, 1990) que fue to
bles de dañoso requieren medidaspara evitarlos. madocomo modeloporotrospaíses. Seestaestu
Esraro que transcurra una temporada sin que se diando lafactibilidadde implementaro integrarel
registren perjuicios, por lo menos en alguna de control microbiano al modelo preventivo en uso
lasprovincias. Enla actualidad, la mayoría de las (Sánchez et al., 1997;Lange & Wittenstein, 1998).
especies perjudiciales pertenecen a las subfarni
lías Melanoplinae [Oichroplus elongatus Giglio los protozoos como patógenos de ortópteros.
Tos, O. pratensis Bruner, O. maculipennis (Blan Asociadosalosortópteros seconocen microorga
chard), O. vittatus Bruner, Baeacris punctulatus nismos causantes de enfermedades pertenecien
(Thunberg), B.pseudopunctulatus Ronderos, Seo tes a los principales grupos conocidos de ento
tussa lemniscata (Stall]. Gomphocerinae [Rham mopatógenos (Streett & McGuire, 1990). Hastael
matocerus pictus (Bruner), Stauro'rhectus longi.. presentelosquemayoratención han recibidoson
comis Giglio-Tos] y Cyrtacanthacridinae [5chis los virus, los hongos y los protozoos (Lomer &
tocerca cancel/ata (Serville)] de la familia Acridi Prior, 1992; Krall & Wilps, 1994; Krall et al.,
dae, pero también hay un Tristiridae [Bufonacris 1997; Coettel & Johnson, 1997).
c!araziana (Saussurei] y al menos un Romaleidae Antes de comenzar con el tratamiento de los
[Tropidacris col/aris (Stoll)]. protozoos es necesario despojarse de la idea
Desde hace unos años, el acridio más perjudi (concepto) tradicional o clásica de control, que
cial del país pareceserO. elongatus. Sibien sufe equipara la eficacia de un agente de control con
cundidad no es elevada, su amplia distribución la mortalidad inmediata que causa. Estaequiva
geográfica (casi todo el país) y su abundancia se lencia, instalada luego de muchos años de con
explicarían admitiendo un bajo nivel de exigen trol químico con productos de alta toxicidad y
cia en susrequerimientos, que posibilita asuvez persistencia, subyace aún en la mayoría de la
una gran capacidad de adaptación a diferentes genteyya sehademostradoque no esun criterio
ambientes (de Wysiecki et al., 1997). Otra espe evaluador adecuado en muchas situaciones. La
cie perjudicial de ampliadistribución,en muchos utilización de un protozoo entomopatógeno es
casos asociada a O. elongatus, particularmente una de ellas. Sibien causan cierta mortalidad, la
en lazona pampeana, esO. pratensis(Sánchez & mayoría de los protozoos patógenos de insectos
de Wysiecki, 1990, 1993). La tucura histórica producen enfermedades de tendencia crónica,
mente más dañina del país, O. maculipennis, pa caracterizadas por diferentes efectos subletales
rece en retroceso en la zona pampeana (Cigliano que llevan a una debilitación general del hospe
et al., 1995), pero continúa causando serios tras dador, con reducciones de vigor, fecundidad y
tornos en zonas del oeste de Chubut y Neuquén. longevidad (Lange, 1996a). De este modo, olvi
Laespecie braquíptera O. vittatuscausa dañosen dando la idea de mortalidad inmediata y permi
zonas áridas y semiáridas del centro y noroeste tiendoeltiemponecesario(control alargoplazo),
del país. Losgonfocerinos R.pictusy S.longicor losprotozoospueden contribuirsignificativamen
nis han causado recientemente perjuicios en te en la regulación (disminución a nivelestolera
áreasdel sur de Córdoba yde Tucumán, respecti bles) de poblaciones de insectos susceptibles.
vamente. Desde 1985, R. schistocercoides, una Se conocen especies patógenas de ortópteros
especie tan cercana a R. pictusque durante años en cuatro phyla de protozoos: Apicomplexa (gre
se consideraron coespecíficas (Duranton et al., garinas), Rhizopoda(amebas), Ciliophora (ciliados)
1987), constituye la plaga acridiana más perjudi y Microspora (microsporidios) (Tabla 1). Enel CE
cial del Brasil, afectando una vasta superficie del PAVEsellevanacaboinvestigacionessobre losmi
MatoGrosso(Miranda et al., 1996). Enlasternpo- crosporidios Perezia dichroplusae Lange, johenrea
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Tablal. Especiesconocidasde protozoospatógenosde ortópteros.
Phylum Especie Hospedadortipo Distribución Referencia
Microspora* Heterovesieulacotoani Anabrussimplex EE.UU. Langeetal.,1995
(Tettigoniidae)
[ohenreaiocustae Locusiamigratoria Madagascar. Langeetal.,1996
(Acrididae)
Nosemaaeridophagus Sehistoeereaamericana EE.UU. Henry,1967
(Acrididae)
Nosemaasiaiicus Oedaleusasiaticus Mongolia. Wen,1996
(Acrididae)
Nosemacuneaium Melanoplusconjusus EE.UU. Henry,1971
(Acrididae)
Nosemagrylli Gryllusbimaeulatus Rusia. Sokolovaetal.,1994
(Gryllidae)
Nosemalocusiae Locusiamigratoria Sudáfrica,India,EE.UU., Canning,1953
(Acrididae) Canadá,Argentina. Henry& Oma,1981
Nosemamaroccanus Dociosiaurus maroccanus
(Acrididae) Uzbequistán. Issi& Krylova,1987
Nosemamontanae Melanopluspackardii EE.UU. Wangetal.,1991
(Acrididae)
Nosemapyrgomorphae Pyrgomorphaeognata Senegal,Cabo Verde. Langeetal.,1992
(Pyrgomorphidae)
Pereziadichroplusae Didiropluselongatus Argentina. Lange, 1987a,b
(Acrididae)
Mierosporidiumsp. Gryllodeslaplatae Argentina. Lange, 1987c
(GryUidae)
Rhizopoda Malamebalocusiae Melanoplusspp Cosmopolita. King& Taylor,1936
(Acrididae) Lange, 1996b
Ciliophora Colopodasp. Phaulacridiumvittatum Australia. Baker,1983
(Acrididae)
Apicomplexa** Caulleryellasp. Melanoplusspp. EE.UU. Henry,1969
*En clasificacionesrecientementepropuestas(Cavalier-Smith,1993;Corliss,1994),los microsporidioshansido
incluidosen elnuevoreinoArchezoa.
**Las casi40especiesdescriptasdelgéneroGregarinano fueronincluidaspuesen condicionesnaturalesse
comportanmáscornocomensalesquecorno patógenos(Lange,1996a).
locustae Lange et al.y Nosema locustae Canning, compitiendo con éstepor lasreservas de energía.
el rizópodo Malameba locustae King &Taylor ydi Su presencia natural se conoce en América del
ferentes aislamientos de la eugregarina Gregarína Norte (Henry & Oma, 1981), India (Raina et al.,
Labbé. Elrestodeestapresentación secentrará en 1987) y Sudáfrica (Whitlock & Brown, 1991). La
los estudios relativos a N. locustae, cuyos resulta patogenecidad seexpresa de varias maneras, en
dos, aunque aún no definitivos por tratarsede una tre ellas, por un aumento de lastasasde mortali
investigaciónencurso, puedentomarse como mo dad (Lockwood & Debrey, 1990), reducción de
delode laforma típicaenque actúan losprotozoos fecundidad (Ewen & Mukerji, 1980), retraso de
y de suutilidad parael control de acridios. desarrollo (Habtewold et al., 1995), disminución
deactividad(Ietargia; Bomaretal.,1993)ydismi
Elcasode Nosema locustaeen laArgentina. No nucióndel consumode alimento(Johnson & Pav
serna locusteeinfectaeltejidograso, interfiriendo likova. 1986). En términos generales entonces,
en el metabolismo intermedio del hospedador, y puededecirseque luegode una aplicación están-
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LANGE,C.E.,protozoosparaelcontrolbiológicodeacridios
dard (2,5 X 109esporas en2 kgdecebodesalva dispersar cebos de salvado de trigo con esporas,
do de trigo por ha) de N. locustae sobre acridios N. locustae fue experimentalmente introducido
susceptiblespuedeocurriruna reducción deden entre 1978 y 1982 en pasturas naturales y mejo
sidad de hastael 50% luego de 28 días y un por radasen losalrededoresde nueve localidadesdel
centaje de infección entre los sobrevivientes de centro y sudoeste de la Argentina. Cinco fueron
30 a50% (Henry etal.,1973). Lossobrevivientes en la provincia de Buenos Aires (Gorchs, Casbas,
infectados son presas más fáciles por su letargia, General Lamadrid, Coronel Suárez, Coronel Prin
ocasionan daños mínimos pues casi no consu gles) (Fig.1), dos en la Pampa (Macachín, Santa
men alimento y además dejan poca descenden Rosa) (Fig.1) Y dos en la Patagonia (Gualjaina,
cia, con laventajaadicional de que éstaesporta Chubut; Zapala, Neuquén). Los esporas utiliza
dorade la enfermedad. dosfueron deorigen norteamericano, producidos
Por una iniciativa conjunta del Ministerio de enel USDA/ARS Rangeland Insect Lab (Montana)
AgriculturayGanaderíade la Nación ydelohn E. y en Bio-Ecologists (Colorado). Uno o dos días
Henry(United StatesDepartmentofAgriculture)y antesdecada tratamientosetomaron muestrasde
RicardoA. Ronderos(Universidad Nacional de La acridiosque fueron examinadasporhomogeniza
Plata) y siguiendo el procedimiento de rutina de ción y microscopíade contraste de fasespara de-
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Fig. 1.Localidadesde introducciónentre1978y ]982 (números)yhallazgoentre1991y1997(letras)de Nosema
locustae en las provinciasde BuenosAires (BA)y La Pampa (LP). 1,Gorchs;2,Casbas;3,GeneralLamadrid;4,
CoronelSuárez;5,CoronelPringles;6,M,Macachín;7,SantaRosa; C,Carhué;E,EduardoCastex;P,PadreBuo
do; Rg,Riglos;Rv,Rivadavia;S,SantaRosa; T,TrenqueLauquen;V,VillaSaurio
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Rev.Soco Entomol.Argent.58(1-2),1999
terminar la presencia o ausencia de infecciones ceptibilidad, como el SEy el NE de la provincia
por protozoos. Nunca seencontró N. locustaeen de Buenos Aires.
las muestras previas a las introducciones. Como resultado de los monitoreos, el espectro
Desafortunadamente, los efectos acorto plazo hospedadorconocidode N.locustaefue ampliado
de estas introducciones permanecerán sin cono notoriamenterespectode loshallazgosde 1991.Se
cerse, pues no existen informes o publicaciones detectaron infecciones, siempre dentro del oeste
al respectoytampocosehallandisponiblesdatos bonaerenseyestepampeano(Fig.1),en 13especies
sobre densidades e infectividad. Del mismo mo de acridios: nuevemelanoplinos [B. punctulatus, B.
do, no serealizaron esfuerzos tendientes acono pseudopunctulatus, O. elongatus, O. pratensis, O.
cer los efectos a largo plazo y asídurante años se vittatus, 5. lemniscata, 5cotussa daguerrei Lieber
desconoció la suerte de N. locustaeen lascomu mann, Neopedies brunneri (Giglio-Tos), Leiotettix
nidades de tucuras de la Argentina. pulcherRehn], dos gonfocerinos (5. longicornis, R.
En 1991, unos nueve años después de la últi pictus)ydos romaleidos [Oiponthus argentinusPic
ma introducción, seencontró a N. locustaepara tet & Saussure, Zoniopoda tarsata(Serville)]. Este
sitandotres especies de acridiosen áreasdel oes amplio espectro hospedador, observado muchos
te de Buenos Aires (Villa Sauri) y estede La Pam añosdespués de lasintroducciones, confirmael es
pa (Padre Buodo, Macachín, Santa Rosa) (Lange, tablecimientode N.locustae en el centro de laAr
1992). Estos hallazgos promovieron la iniciación gentina. Elhechode que nuevede lasespecies en
de monitoreos continuos temporada tras tempo lasqueseregistraron infecciones hayan sidomela
rada en la zona pampeana que proveen informa noplinos, concuerda con los resultados de estudios
ción acerca de la presencia y el espectro hospe realizadosen Américadel Norte, dondeseobservó
dadordel patógeno. Para ello setoman muestras que las especies de esa subfamilia suelen mostrar
de acridios en diferentes puntos y sedeterminan una alta susceptibilidad (Henry, 1969; Henryet al.,
las especies presentes, su estado de desarrollo y 1973; Bomar et al., 1993). Las tres especies más
sexo. La diagnosis de las infecciones se efectúa susceptibles parecen ser O. elongatus, O. pratensis
porobservación de esporos y estadosde desarro y B.punctulatus. Aún no seha podido contar con
llo del microsporidio en preparaciones frescas muestras representativasde acridiosde Gualjainay
con contraste de fases luego de la homogeniza Zapala,de modoquesedesconocecuál eslasitua
ción individual de los ejemplares en agua desti ción en laszonas de aplicación de la Patagonia.
lada (Henry et al., 1973). También serecurre a la Para los veranos de 1994 y 95, las prevalen
disección y preparación de extendidos de distin cias de infección para todas las especies afecta
tos tejidos y órganos teñidos con Ciemsa (Wang das acumuladas variaron entre 0,7 y 33%)Ypro
et al., 1991). Dado que hasta el presente no se mediaron 8% (Lange & de Wysiecki, 1996).
realizaron estudios moleculares de los distintos Transcurrió tanto tiempo entre las introducciones
aislamientos provenientes de las diferentes espe y las prevalencias observadas que las compara
cies, podría argumentarse que el patógeno en ciones deben hacerse con zonas donde N. locus
cuestión no es el introducido. No obstante, la tae ocurre naturalmente. En América del Norte,
evidencia hasta ahora acumulada hace difícil las prevalencias son normalmente menores del
pensar que pueda ser otro el microorganismo in 1(Yo, con rarísimos picos del 2 al 5% (Henry &
volucrado: 1) como se mencionó, el patógeno Oma, 1981; Ewen, 1983), mientras en la India
nunca fue encontrado en las muestras previas a son del 1 al 2%, esporádicamente alcanzando el
los tratamientos, 2) la aparienciaesporal (tamaño 5% (Raina et al., 1987). Enestas regiones, donde
y forma), las característicasdel desarrollo (apans N.locustaeesautóctono(nativo), no sehan regis
poroblástico, monomórfico, dispórico, diploca trado epizootias de magnitud (prevalencias inu
riótico) y la histopatología en el tejido adiposo sualmente elevadas).
coinciden con lo conocido para N. locustae, 3) Dado que N. locustaeesun patógeno intrace
cuando inoculado en acridios susceptibles, cau lularobligado y susesporos son normalmentede
sa los patrones típicos de mortalidad e infectivi corta vida en el ambiente (Brooks, 1988), depen
dad asociados a N. locustaey 4) el agente nunca de en gran medida para su dispersión geográfica
fue encontrado, a pesar de intensas prospeccio de los movimientos de los hospedadores (disper
nes, en áreas alejadasde zonasde aplicación pe sión pasiva). Una idea aproximada de la disper
ro habitadas porvariasespeciesde conocida sus- sión lograda por N. locustae hasta el presente,
30
LANCE,C.E.,protozoosparaelcontrolbiológicode acridios
surge de la distancia máxima registrada entre un locustae es nativo. Una hipótesis factible sería
lugarde aplicación y un lugarde hallazgo. Hasta que muchos componentes de la acridiofauna su
ahora seregistró una dispersión de al menos 160 damericana son al mismo tiempo suficientemen
km entre Santa Rosa (aplicación en 1982)y Riva te afines en términos taxonómicos a los de Amé
davia (hallazgo en 1997). Si bien adiferencia de rica del Norte (lugar de origen del inóculo intro
las langostas, la mayoríade lastucuras son de há ducido) como para permitir el establecimiento,
bitos relativamente sedentarios, algunasde lases pero también lo bastante distanciados filogenéti
pecies afectadas son conocidas de realizar espo camente como para constituir nuevas asociacio
rádicos vuelos en masa de considerable distancia nes simbióticas (sin experiencia coevolutiva) que
(COPR, 1982). Así, ejemplares enfermos aún ca implicarían susceptibilidades más elevadas, ma
paces de volar podrían diseminarel patógeno en nifestadas en las altas prevalencias observadas.
áreas donde antes no ocurría. En este sentido, es sugestivo el hecho de que la
Teniendoen cuenta la amplia presencia de N. mayoría de las especies afectadas tanto en la Ar
locustae en zonas del centro del país (tanto en gentina como en América del Norte pertenezcan
prevalencias como en especies afectadas) y sus a la subfamilia Melanoplinae. Según Carbonell
efectivos mecanismos de transmisión horizontal (1977), la fauna neotropical de melanoplinos de
y vertical (Raina et al., 1995), la eventual ocu rivaría de un "stock" neártico que cruzó el istmo
rrencia de epizootias espontáneas era un fenó de Panamá.
meno esperable, posibilidad que incluso había El impacto a largo plazo producido por el es
sido anticipada ya con los primeros hallazgos tablecimientode N.locustaeprobablementecon
(Lange, 1992). Esto se detectó a comienzos de tinúe sin conocersey seconstituya en un temade
febrero de 1996 en dos localidades: Pellegrini considerables especulaciones. El mayor impedi
(Buenos Aires) y Riglos (La Pampa). En la prime mento es la falta de estudios cuantitativos acerca
ra, se registraron prevalencias del 25% en O. de laabundanciaydiversidadde acridios, en par
elongatus (n = 21) Ydel 52,6%) en B. punctula ticular antes de las aplicaciones, lo cual no per
tus (n = 19) y, en la segunda, del 38,6% en O. mite comparar los escenarios previos y posterio
pratensis (n = 132), 33,3% en O. elongatus (n = res a las introducciones. De todos modos, sería
12) Y75 % en B. punctulatus (n = 40). Epizoo más que deseable seguir monitoreando los pató
tias de esta magnitud nunca han sido citadas, genos que afectan a acridios del centro de la Ar
tratándose aparentementede un caso únicoani gentina pues se puede obtener información rele
vel mundial. Considerando los efectos negativos vante respectode la utilidadde N. locustaecomo
que N. locustae ocasiona en los acridios afecta agente de control microbiano.
dos, eslógico pensarque epizootias de este tipo
deben jugar un papel central en la disminución
de susdensidades. Ental sentido, los seguimien BIBLIOGRAFíACITADA
tos que venimos realizando de zonas con epi
zootias y zonas comparables pero sin epizoo BAKER, G. L. 1983. Parasites of locusts and grass
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disminución general de acridios, las poblacio BOMAR, CH. R.,J.A. LOCKWOOD, M. A. POMERINKE
nes declinan de una temporada ala siguiente de & J. D. FRENCH. 1993. Multiyear evaluation of
manera más brusca en las primeras (Lange & de the effects of Nosema locustae on rangeland
Wysiecki, en prensa). grasshoppers (Orthoptera: Acrididae) popula
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por los cuales N.locustaeseestablecióen lasco Environ. Entomol. 22: 489-497.
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