Table Of ContentТруды Зоологического института РАН
Том 317, № 1, 2013, c. 101–109
УДК: 595:122
УЛЬТРАСТРУКТУРНЫЕ ПРЕОБРАЗОВАНИЯ ПИЩЕВАРИТЕЛЬНОЙ СИСТЕМЫ
В ХОДЕ РАЗВИТИЯ МЕТАЦЕРКАРИЙ DIPLOSTOMUM PSEUDOSPATHACEUM
(TREMATODA: DIGENEA: DIPLOSTOMIDAE)
И.М. Подвязная
Зоологический институт Российской академии наук, Университетская наб. 1, 199034 Санкт-Петербург, Россия;
e-mail: [email protected]
РЕЗЮМЕ
Ультраструктурная организация передней и средней кишки исследована у разновозрастных метацеркарий
Diplostomum pseudospathaceum. Выявлены признаки метаморфоза в развитии средней кишки и ротовой
присоски. Предполагается, что метаморфный характер развития пищеварительной системы метацеркарий
D. pseudospathaceum может быть связан с особенностями морфологической специализации свободноплава-
ющих личинок. Обсуждается функциональная деятельность кишечника метацеркарий D. pseudospathaceum.
Ключевые слова: ультраструктура, развитие, пищеварительная система, метацеркария, Diplostomum pseudo-
spathaceum
ULTRASTRUCTURAL CHANGES IN THE DIGESTIVE SYSTEM DURING THE
METACERCARIAL DEVELOPMENT IN DIPLOSTOMUM PSEUDOSPATHACEUM
(TREMATODA: DIGENEA: DIPLOSTOMIDAE)
I.M. Podvyaznaya
Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences, Universitetskaya Emb. 1, 199034 Saint Petersburg, Russia;
e-mail: [email protected]
ABSTRACT
Ultrastructural organization of the foregut and intestinal caeca was investigated in the developing and mature
metacercariae of Diplostomum pseudospathaceum. The features of metamorphosis were found in the development
of the metacercarial caeca and oral sucker. It is suggested that metamorphic character of the development of the
metacercarial gut may be related to peculiarities of the structural specialization of the free living larvae. In D. pseu-
dospathaceum metacercariae, the functions of the gut are discussed.
Key words: ultrastructure, development, digestive system, metacercaria, Diplostomum pseudospathaceum
ВВЕДЕНИЕ ки шеч ник дифференцируется как секреторный
орган (Podvyaznaya 2006). Клетки, составляющие
Ранее нами было показано, что в ходе морфо- зачаток средней кишки у развивающихся церка-
генеза церкарий Diplostomum pseudospathaceum рий, активно продуцируют секрет, который путем
Niewiadomska, 1984 [syn: D. chromatophorum экзоцитоза выводится в формирующуюся полость
(Brown, 1931)] (Trematoda: Diplostomidae) их кишечника. У полностью сформированных ли-
102 И.М. Подвязная
чинок кишечные ветви представляют собой объ- Lymnaea stagnalis. Улиток собирали в мелких
емистые резервуары, заполненные электронно- водоемах Подмосковья, определение видовой
плотным секреторным материалом. Тончайший принадлежности церкарий проводил А.А. Шигин
клеточный эпителий, выстилающий эти резерву- (ЦП ИПЭЭ РАН).
ары, к моменту созревания церкарий утрачивает Каждый экземпляр подопытной рыбки поме-
признаки секреторной активности (Podvyaznaya щали на 1.5–2 часа в чашку Коха (D=8 см) с водой,
2006). Гистохимические исследования выявили в в которой находилось около 50 штук церкарий.
кишечнике зрелых церкарий D. pseudospathaceum Затем рыбок содержали в общем аквариуме при
кислые мукоидные вещества и сериновые протеи- температуре 18–20 °C и вскрывали на 1, 3, 5, 6, 7,
назы (Moczon 1994) – гидролитические фермен- 10, 12, 18, 20, 30, 34, 40 и 49 сутки после заражения.
ты, отмеченные в секреторном материале желез Для просвечивающей электронной микроскопии
проникновения у личинок некоторых трематод и паразитов, извлеченных из хрусталика глаза рыб,
цестод (Moczon 1996a, 1996b). По-видимому, се- фиксировали и обрабатывали согласно стандарт-
креторная функция кишечника церкарий D. pseu- ной методике, подробно описанной нами ранее
dospathaceum реализуется в ходе проникновения (Подвязная 1999). Поперечные ультратонкие сре-
личинок во второго промежуточного хозяина и зы метацеркарий были изготовлены с помощью
их миграции к месту окончательной локализа- ультратома LKB-III, окрашены цитратом свинца
ции. Согласно наблюдениям Шигина (1986) и по Рейнольдсу и водным раствором уранилацета-
Подвязной (1999), у молодых метацеркарий D. та и просмотрены на микроскопе JEM 1200 CX.
pseudospathaceum после непродолжительного Также были изучены живые метацеркарии в ре-
начального периода развития (5–7 дней), харак- жиме фазового контраста при помощи светового
теризующегося уменьшением размеров тела и микроскопа Amplival.
преобладанием дегенеративных процессов, пище-
варительная система начинает функционировать РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ
по своему прямому назначению. Начало питания
тканями второго промежуточного хозяина стиму-
Передняя кишка. Передняя кишка метацер-
лирует рост и морфогенез паразитов. По мнению
карий D. pseudospathaceum состоит из пищевода,
Шигина (1986), смена функций пищеваритель-
глотки, предглотки и ротовой полости, окру-
ной системы у D. pseudospathaceum сопровожда-
женной на ранних сроках развития передним
ется полной заменой составляющих ее элементов,
органом, а затем ротовой присоской (Рис. 1А–H).
которая происходит на раннем этапе развития ме-
Выстилающий перечисленные отделы тегумент
тацеркарий. Эта точка зрения находится в русле
в течение первых 6–7 дней развития (д.р.) со-
широко распространенных представлений о ката-
храняет организацию, в целом свойственную
строфическом метаморфозе на стадии метацер-
зрелым церкариям (Podvyaznaya 2006). Кроме
карии у диплостомоидных трематод (Судариков
небольшого участка вблизи ротового отвестия,
1964; Гинецинская 1968; Зазорнова 1987; и др.).
тегумент передней кишки молодых метацеркарий
Целью настоящей работы было проследить на
не содержит секреторных гранул (Рис. 1С). Из
электронно-микроскопическом уровне структур-
клеточных органоидов в нем встречаются только
ные преобразования кишечника в ходе развития
митохондрии. Базальная плазматическая мембра-
метацеркарий D. pseudospathaceum.
на эпителия образует пластинчатые инвагинации,
а люминальная поверхность – крупные складки в
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ местах сокращения подлежащих мышц (Рис. 1С).
В переднем органе в начальный период развития
Метацеркарии разных возрастов были полу- метацеркарий (1–7 д.р.) происходят дегенератив-
чены от экспериментально зараженных сеголеток ные изменения церкарных железистых образова-
карпа. Стерильные рыбки, выращенные в лабора- ний (Рис. 1А). Существенно уменьшается объем
торных условиях, были любезно предоставлены секреторно активных тегументальных клеток и
нам сотрудниками ГосНИОРХ. Для заражения расширенных участков протоков (резервуаров)
использовали церкарий D. pseudospathaceum, вы- желез проникновения, расположенных в перед-
деленных природно инвазированным моллюском ней части органа. Эти структуры замещаются
Развитие кишечника метацеркарий Diplostomum pseudospathaceum 103
электронно-прозрачной цитоплазмой мышечных тонкие протоки желез, которые содержат неболь-
клеток (Рис. 1А–B). Перикарионы некоторых шие электронно-плотные гранулы и крепятся к ее
миоцитов переднего органа ранних метацеркарий базальной поверхности септированными контак-
почти полностью лишены клеточных органоидов тами (Рис. 1H). На стадии созревания метацерка-
и демонстрируют явные признаки дегенерации рий в мышечных органах и мускульной обкладке
(Рис. 1B). передней кишки происходит увеличение массы
Основную массу глотки молодых метацер- мышечных волокон, подобно тому, как это имеет
карий (1–7 д.р.), как и у церкарий, составляют место в подкожной мускулатуре (Подвязная и
плотно упакованные слабо дифференцированные Добровольский 2001). К концу развития метацер-
миобласты (Рис. 1С). Мышечные волокна хо- карии имеют полностью сформированные глотку
рошо развиты только вокруг глоточного канала, и ротовую присоску типичного для дигеней стро-
они имеют кольцевую ориентацию. Радиальные ения.
мышцы выражены слабо, в наружной стенке глот- Средняя кишка. Кишечные ветви у 1-днев-
ки выявлены только продольные мышечные во- ных метацеркарий D. pseudospathaceum имеют
локна (Рис. 1С). Пограничная пластинка, обычно такое же тонкое строение (Рис. 2A), как у зрелых
окружающая глоточную мускулатуру снаружи, не церкарий того же вида, описанное нами ранее
прослеживается. (Podvyaznaya 2006). Каждая ветвь образована
У 10–34-дневных метацеркарий наблюдается небольшим числом клеток (около пяти), располо-
активный рост и дальнейшая дифференцировка женных в один ряд и соединенных между собой
мышечных клеток глотки. Их цитоплазма образу- септированными контактами. Кишечные клетки
ет многочисленные тонкие сократимые отростки, имеют форму полых цилиндров с чрезвычайно
формирующие все мышечные слои органа, вклю- тонкой эпителиальной стенкой, в которой не вы-
чая ранее отсутствующие кольцевые мышцы на- являются структурные признаки секреторной
ружной стенки (Рис. 1D). В течение этого же пери- или адсорбционной активности (Рис. 2A). На
ода передний орган трансформируется в ротовую люминальной поверхности гастродермиса имеет-
присоску. Ключевую роль в этом процессе играют ся небольшое количество мелких нерегулярных
недифференцированные клетки, расположенные выростов, базальная плазматическая мембрана
внутри переднего органа церкарий и молодых ме- кишечных клеток образует местами пластинчатые
тацеркарий (Рис. 1А–B). В результате деления и инвагинации (Рис. 2A). Цитоплазма кишечных
специализации этих клеток формируются новые клеток содержит немногочисленные свободные
мышцы и цитоны нового поколения (Рис. 1E–G). рибосомы и небольшие митохондрии с электрон-
Мускулатура сформированной ротовой присоски но-плотным матриксом. Широкая полость кишки,
в целом схожа с мускулатурой глотки, но отлича- как и у церкарий, заполнена электронно-плотным
ется от нее наличием слоя продольных мышц под гомогенным материалом (Рис. 2A). У 3-дневных
эпителиальной выстилкой (Рис. 1F). Тегумент метацеркарий просвет кишки становится ýже, а
передней кишки в период наиболее активного ро- его содержимое – несколько менее электронно-
ста и развития метацеркарий покрывается слоем плотным (Рис. 2B). В то же время толщина кишеч-
микроворсинок (Рис. 1D, 1F–G), подобных тем, ного эпителия увеличивается, в его клетках стано-
что были описаны нами в покровах тела (Подвяз- вится больше свободных рибосом и митохондрий
ная 1999). (Рис. 2B). Наблюдения за живыми 3-дневными
В период созревания метацеркарий (34–40-й метацеркариями показывают, что они, в отличие
д.р.) тегумент передней кишки утрачивает микро- от церкарий, с легкостью выделяют содержимое
ворсинки, и у инвазионных 40-дневных мета- кишечника наружу через ротовое отверстие. По-
церкарий они полностью отсутствуют (Рис. 1H). видимому, то же самое происходит и в хрусталике
Вместе с тем в наружном слое тегумента передней глаза, за счет чего постепенно уменьшается коли-
кишки, на всем ее протяжении, появляются секре- чество и плотность электронно-плотного мате-
торные включения (Рис. 1H), сходные с теми, что риала в полости кишки. К пятому дню развития
были описаны в покровах инвазионных метацер- сравнительно узкий просвет кишки метацеркарий
карий (Подвязная 1999). Вблизи выстилки пред- выглядит почти прозрачным (Рис. 2C). Выросты
глотки зрелых метацеркарий обнаруживаются на люминальной поверхности клеток становятся
104 И.М. Подвязная
Развитие кишечника метацеркарий Diplostomum pseudospathaceum 105
более частыми и приобретают структуру микро- поступления пищи в кишечник, в цитоплазме
ворсинок, базальная мембрана клеток образует гастродермальных клеток появляются единич-
местами дополнительные инвагинации. В клеточ- ные крупные электронно-плотные гранулы, по
ной цитоплазме появляются единичные цистерны виду похожие на липидосодержащие включения
шероховатого эндоплазматического ретикулума. (Рис. 2F). Эти гранулы выделяются в просвет
Ядра гастродермальных клеток увеличиваются кишечника, где их можно видеть по всей его дли-
в размерах, в них становятся хорошо различимы не, включая отделы передней кишки. У активно
крупные нуклеолы (Рис. 2C). питающихся и растущих метацеркарий (с 12-го
На тотальных препаратах живых 7-дневных д.р. по 34-й д.р.) в базальной части кишечного
метацеркарий было видно, что их кишечник уже эпителия регулярно встречаются недифференци-
заполнен лизированной тканью хрусталика с от- рованные клетки (Рис. 2G). В период созревания
дельными непереваренными кусочками волокни- метацеркарий (34–40 д.р.) в гастродермисе замет-
стого материала. Электронная микроскопия по- но увеличивается количество поверхностных вы-
казала, что цитоплазма гастродермальных клеток
ростов, базальных инвагинаций и цистерн ШЭР
на этом сроке развития метацеркарий заполнена
(Рис. 2H–I).
большим количеством электронно-прозрачных
вакуолей (Рис. 2D), часть которых содержит
ОБСУЖДЕНИЕ
материал, похожий на содержимое остаточных
телец. Такие же многочисленные вакуоли наблю-
Настоящее исследование показало, что бόль-
дались и у 10-дневных метацеркарий, но уже на
шая часть ферментосодержащего секреторного
12-й день развития их было заметно меньше, а на
материала, образованного кишечными клетками
более поздних сроках развития электронно-про-
эмбриональных церкарий D. pseudospathaceum
зрачные вакуоли и остаточные тельца в кишеч-
ном эпителии были единичными. С 12-го по 34-й (Moczon 1994; Podvyaznaya 2006), сохраняется
д. р. строение кишечного эпителия метацеркарий в полости кишечника после миграции личинки
практически не меняется. Ультраструктура ядер, во II промежуточном хозяине и затем, очевид-
люминальной и базальной поверхностей ки- но, выделяется молодыми метацеркариями в
шечных клеток остается такой же, как у ранних окружающую среду (хрусталик глаза). Вслед за
5-дневных метацеркарий. Аппарат Гольджи и этим частично лизированная ткань хрусталика
шероховатый эндоплазматический ретикулум начинает поступать в кишечник паразитов. К
(ШЕР) в кишечных клетках отчетливо выявля- этому времени в кишечном эпителии появляется
ются, но развиты слабо; небольшие цистерны сеть микроворсинок и увеличивается количество
ШЕР иногда выглядят слегка расширенными базальных инвагинаций, что свидетельствует
(Рис. 2E). Митохондрии – мелкие, с электрон- об интенсификации его адсорбционной функ-
но-плотным матриксом. Вскоре после начала ции. Ультраструктурных свидетельств активной
Рис. 1. Ультраструктурная организация передней кишки разновозрастных метацеркарий Diplostomum pseudospathaceum: А – по-
перечный срез переднего органа метацеркарий (МЦ), 3-й день развития (д.р.); B – клетки переднего органа МЦ, 5-й д.р.; C – по-
перечный срез глотки МЦ, 5-й д.р.; D – поперечный срез глотки, 30-й д.р.; E – ротовая присоска МЦ, 10-й д.р.; F – внутренняя
стенка ротовой присоски, 30-й д.р.; G – обзор ротовой присоски МЦ, 30-й д.р.; H – предглотка МЦ, 40-й д.р. Условные обозначения:
ato – передний орган; bi – базальные инвагинации; cm – кольцевые мышцы; dc – дифференцирующиеся клетки ротовой присоски;
lm – продольные мышцы; lu – просвет; m – мышечные волокна; mbl – миобласты; mcy – миоциты; mi – митохондрии; mv – микро-
ворсинки; n – ядро; ors – ротовая присоска; rm – радиальные мышцы; sc – недифференцированные клетки; sd – секреторные
протоки; si – секреторные включения; sj – септированные контакты; tc – тегументальные клетки; te – тегумент. Масштаб – 1 m.
Fig. 1. Ultrastructural organization of the foregut in the developing and mature metacercariae of Diplostomum pseudospathaceum: А –
cross section through the anterior organ of metacercaria (MC), 3 days post infection (d.p.i.); B – anterior organ cells, 5 d.p.i.; C – cross
section through the pharynx of MC, 5 d.p.i.; D – cross section through the pharynx of MC, 30 d.p.i.; E – developing oral sucker of MC, 10
d.p.i.; F – inner wall of the oral sucker, 30 d.p.i.; G – general view of the developing oral sucker, 30 d.p.i.; H – prepharynx, 40 d.p.i. Abbrevia-
tions: ato – anterior organ; bi – basal invaginations; cm – circular muscles; dc – differentiating cells in the oral sucker; lm – longitudinal
muscles; lu – lumen; m – muscle fibres; mbl – myoblast, mcy – myocyte; mi – mitochondria; mv – microvilli; n – nucleus; ors – oral sucker;
rm – radial muscles; sc – stem cell; sd – secretory duct; si – secretory inclusions; sj –septate junction; tc – tegumental cell; te – tegument.
Scale bar – 1 m.
106 И.М. Подвязная
Рис. 2. Ультраструктурная организация средней кишки разновозрастных метацеркарий Diplostomum pseudospathaceum: A – кишеч-
ный эпителий МЦ, 1-й д.р.; B – кишечный эпителий МЦ, 3-й д.р.; C – кишечный эпителий МЦ, 5-й д.р.; D – кишечный эпителий
МЦ, 7-й д.р.; E, F – кишечный эпителий МЦ, 30-й д.р.; G – кишечный эпителий МЦ, 20-й д.р.; H, I – кишечный эпителий МЦ,
40-й д.р. Условные обозначения: ag – аппарат Гольджи; ce – кишечный эпителий; nu – ядрышко; pa – паренхима; rer – шероховатый
эндоплазматический ретикулум. Остальные обозначения такие же, как на Рис. 1. Масштаб – 1 m.
Fig. 2. Ultrastructural organization of the intestinal caeca in the developing and mature metacercariae of Diplostomum pseudospathaceum:
A – caecal epithelium, 1 d.p.i; B – caecal epithelium, 3 d.p.i.; C – caecal epithelium, 5 d.p.i.; D – caecal epithelium, 7 d.p.i.; E,F – caecal
epithelium, 30 d.p.i.; G, H – caecal epithelium, 40 d.p.i. Abbreviations: ag – Golgi apparatus, ce – caecal epithelium; nu – nucleolus; pa –
parenchyma; rer – rough endoplasmic reticulum. See Fig. 1. for other abbreviations. Scale bar – 1 m.
Развитие кишечника метацеркарий Diplostomum pseudospathaceum 107
выработки пищеварительных ферментов в га- кишечник заметно увеличивается в размерах.
стродермисе развивающихся метацеркарий не Очевидно, что рост кишечных ветвей обеспечи-
обнаружено. Напротив, белоксинтезирующий вается недифференцированными клетками, обна-
аппарат в кишечных клетках молодых и активно руженными нами в базальном слое гастродермиса
растущих метацеркарий развит довольно слабо, 12–30-дневных метацеркарий. Происхождение
а признаки секреторной активности у них полно- этих клеток остается пока неясным. Согласно
стью отсутствуют. Вышеизложенные факты по- современным представлениям (Peter et al. 2004),
зволяют сделать вывод о том, что у метацеркарий специализированные клетки плоских червей
D. pseudospathaceum, по крайней мере частично, (к которым, несомненно, относятся кишечные
имеет место экстракорпоральное переваривание клетки метацеркарий D. pseudospathaceum) не об-
пищи. В этом процессе, по-видимому, принимают ладают способностью к пролиферации, а их число
участие и гидролитические ферменты, входящие пополняется за счет деления и дифференцировки
в состав выведенного наружу кишечного секрета стволовых клеток. Исходя из вышесказанного,
церкарий. Вполне возможно, что гистолитиче- мы предполагаем, что недифференцированные
ским действием обладают также вещества, со- клетки мигрируют в кишечный эпителий мета-
держащиеся в секреторых включениях покровов церкарий D. pseudospathaceum из окружающей па-
сг-2 и сг-3 (Подвязная 1999), а на поздних стадиях ренхимы, которая, по нашим неопубликованным
развития метацеркарий – и в секрете субтегумен- наблюдениям, содержит значительный пул кам-
тальных желез органа Брандеса. Внекишечное биальных элементов. По утверждению Мамкаева
переваривание ткани хрусталика позволяет усва- (2004) случаи вынесенного камбия гастродермиса
ивать питательные вещества не только кишечным встречаются у ресничных плоских червей, явля-
эпителием, но и покровами, что обеспечивает ющихся свободноживущими предками трематод.
интенсивный рост и морфогенез метацеркарий D. Глотка молодых метацеркарий имеет в зна-
pseudospathaceum (Подвязная 1999). Необходимо чительной степени зачаточное строение. После
отметить, что активное участие органов пище- периода относительного морфогенетического
варительной системы в питании не характерно покоя (первые 7 дней развития) в фаринксе воз-
для метацеркарий преобладающего большинства обновляется формирование мышечных волокон,
трематод, и связано это с их инцистированием. дополняющих уже существующие группы мышц,
В то же время, как показали исследования мета- а также образующих новые слои, в том числе слой
церкарий D. pseudospathaceum (наши данные) и кольцевых мышц наружной стенки глотки. Раз-
Parvatrema margaritense (Galaktionov et al. 2006), витие глоточной мускулатуры у метацеркарий
личинки, не образующие цисту, могут использо- D. pseudospathaceum полностью совпадает по
вать свой кишечник для переваривания и погло- времени и последовательности морфогенетиче-
щения пищи. ских процессов с формированием дефинитивной
Полученные результаты однозначно сви- подкожной мускулатуры, подробно описанным
детельствуют о том, что в ходе развития пи- нами ранее (Подвязная и Добровольский 2001).
щеварительной системы метацеркарий D. Ротовая присоска, в отличие от глотки, развивает-
pseudospathaceum сохраняется преемственность ся с метаморфозом, в ходе которого утрачиваются
всех ее отделов, включая глотку и кишечные все железистые структуры переднего органа и, по-
ветви, что неоднократно ставилось под сомнение видимому, значительная часть его мускулатуры.
в отношении представителей диплостомоидных Впоследствии на их месте из стволовых клеток,
трематод (Гинецинская 1968; Зазорнова 1987; и входящих в состав переднего органа церкарий,
др.), в том числе и D. pseudospathaceum (Шигин формируются дефинитивные мышцы и тегумен-
1986). Вместе с тем кардинальные преобразова- тальные клетки. При этом на всех этапах разви-
ния, наблюдавшиеся нами в строении средней тия органа четко прослеживаются его границы.
кишки молодых метацеркарий (1–5 д.р.), вполне Вполне возможно, что в состав обновленной му-
правомерно рассматривать как проявления ме- скулатуры ротовой присоски входят и некоторые
таморфоза, не сопровождающиеся дегенерацией сохранившиеся церкарные мышцы.
клеточных элементов. В период интенсивного Метаморфный характер развития метацер-
роста метацеркарий D. pseudospathaceum их карий у диплостомоидных трематод некоторые
108 И.М. Подвязная
авторы связывают с большой дистанцией между ведении эксперимента по заражению рыб и обработке
их сильно ювенилизированными церкариями и полученного материала. Работа выполнена при под-
высоко специализированными маритами (Зазор- держке гранта РФФИ (№ 10-04-00430).
нова 1987; Galaktionov and Dobrovolskij 2003).
Между тем прослеженная нами история разви- ЛИТЕРАТУРА
тия пищеварительной системы на фазе церкарии
и метацеркарии у D. pseudospathaceum наглядно Гинецинская Т.А. 1968. Трематоды: их жизненные ци-
клы, биология и эволюция. Наука, Ленинград, 411 с.
показывает связь между проявлениями метамор-
Зазорнова О.П. 1987. Морфогенез метацеркарии
фоза в ходе развитии метацеркарий и особен-
Cotylurus hebraicus Dubois, 1934 (Trematoda, Strige-
ностями структурной специализации свободно-
idae). Новое в теории и практике борьбы с гельмин-
плавающих личинок. Наряду с недоразвитием тозами. Материалы научной конферен ции ВОГ,
многих органов (ювенилизацией), эти личинки выпуск 37, Москва: 62–67.
обладают весьма совершенным пенетрационным Мамкаев Ю.В. 2004. Эволюционное значение морфо-
комплексом, составной частью которого явля- генетических механизмов. Биология моря, 30(6):
ются зачатки основных систем органов или их 415–422.
Подвязная И.М. 1999. Тонкое строение покровов цер-
компоненты. Так, сложно дифференцированное
карий и метацеркарий Diplostomum chromatophorum
вооружение покровов используется церкариями
(Trematoda: Diplostomidae). Паразитология, 33:
при внедрении во второго промежуточного хо-
507–519.
зяина и в ходе миграции в нем (Höglund 1991).
Подвязная И.М. и Добровольский А.А. 2001. Раз-
Кишечник церкарий продуцирует большое коли- витие мышечных элементов кожно-мускульного
чество слизистых веществ и протеолитических мешка метацеркарий Diplostomum chromatophorum
ферментов, которые, наряду с секретом желез (Trematoda: Diplostomidae). Паразитология, 35:
проникновения, используются, по-видимому, 531–539.
для химического воздействия на ткани хозяина. Судариков В.Е. 1964. Некоторые особенности биоло-
гии и онтогенеза трематод отряда Strigeidida. Труды
Чрезвычайно сложный характер движения цер-
Гельминтологической Лаборатории АН СССР, 14:
карий в ходе внедрения и миграции во втором
201–220.
промежуточном хозяине обеспечивается согла-
Шигин А.А. 1986. Трематоды фауны СССР: Род Diplos-
сованным действием хорошо развитых специ- tomum. Метацеркарии. Наука, Москва, 253 с.
ализированных мышц, в том числе образующих
Czubaj A. and Niewiadomska K. 1997. The muscular sys-
подкожную мускулатуру и мускулатуру перед-
tem of the cercaria of Diplostomum pseudospathaceum
него органа (Högl und 1991; Czubaj and Niewiad- Niew., 1984 (Digenea) – A phalloidin-rhodamine fluo-
omska 1997; Подвязная и Добровольский 2001). rescence and TEM study. Acta Parasitologica, 42(4):
После заражения второго промежуточного хозя- 199–218.
ина перечисленные адаптации утрачивают свое Galaktionov K.V. and Dobrovolskij A.A. 2003. The biol-
ogy and evolution of trematodes. Kluwer, Dordrecht,
значение. Вместе с тем кишечник и мышечная
592 p.
система личинок не могут без предварительной
Galaktionov K.V., Irwin S.W.B. and Saville D.H. 2006.
кардинальной перестройки дать начало отлича-
One of the most complex life-cycles among trematodes:
ющимся от них по своим функциям дефинитив-
a description of Parvatrema margaritense (Ching, 1982)
ным структурам. На наш взгляд, именно вторич- n. comb. (Gymnophallidae) possessing parthenogenetic
ная специализация зачатков основных систем metacercariae. Parasitology, 132(5): 733–746.
органов у личинок диплостомоидных трематод и Höglund J. 1991. Ultrastructural observations and radi-
предопределяет необходимость метаморфоза на ometrie assay on cercarial penetration and migration of
стадии метацеркарии. the digenean Diplostomum spathaceum in the rainbow
trout Oncorhynchus mykiss. Parasitology Research, 77:
283–289.
БЛАГОДАРНОСТИ
Moczon T. 1994. Histochemistry of proteinases in the
cercariae of Diplostomum pseudospathaceum (Trema-
Автор выражает глубокую благодарность инженеру toda, Diplostomatidae). Parasitology Research, 80:
НИИ онкологии им. Н.Н. Петрова А.К. Левиту за ква- 684–686.
лифицированную помощь при работе на электронном Moczon T. 1996a. A serine proteinase in the penetration
микроскопе, а также Е.Б. Голубевой за помощь в про- glands of the hexacanths of Hymenolepis diminuta
Развитие кишечника метацеркарий Diplostomum pseudospathaceum 109
(Cestoda, Cyclophyllidea). Parasitology Research, 82: free-living flatworms: one common source for all cells
67–71. in the adult. Journal of Applied Biomedicine, 2: 21–35.
Moczon T. 1996b. A serine proteinase in the penetration Podvyaznaya I.M. 2006. An ultrastructural study of ali-
glands of the cercariae of Plagiorchis elegans (Trema- mentary tract development in the cercariae of Diplos-
toda, Plagiorchiidae). Parasitology Research, 82: 72–76. tomum pseudospathaceum (Digenea: Diplostomidae).
Peter R., Gschwentner R., Schürmann W., Rieger R.M. Parasitology Research, 99: 362–367.
and Ladurner P. 2004. The significance of stem cells in Представлена 15 августа 2012; принята 16 декабря 2012.
