Table Of Content■ Os autores deste livro e a EDITORA GUANABARA KOOGAN LTDA. empenharam seus melhores esforços para assegurar que as
informações e os procedimentos apresentados no texto estejam em acordo com os padrões aceitos à época da publicação,
e todos os dados foram atualizados pelos autores até a data da entrega dos originais à editora. Entretanto, tendo em
conta a evolução das ciências da saúde, as mudanças regulamentares governamentais e o constante fluxo de novas
informações sobre terapêutica medicamentosa e reações adversas a fármacos, recomendamos enfaticamente que os leitores
consultem sempre outras fontes fidedignas, de modo a se certificarem de que as informações contidas neste livro estão
corretas e de que não houve alterações nas dosagens recomendadas ou na legislação regulamentadora. Adicionalmente, os
leitores podem buscar por possíveis atualizações da obra em http://gen-io.grupogen.com.br.
■ Os autores e a editora se empenharam para citar adequadamente e dar o devido crédito a todos os detentores de direitos
autorais de qualquer material utilizado neste livro, dispondo-se a possíveis acertos posteriores caso, inadvertida e
involuntariamente, a identificação de algum deles tenha sido omitida.
■ Traduzido de:
Sixteenth edition in English of
INTEGRATED PRINCIPLES OF ZOOLOGY
Original edition copyright © 2014 by The McGraw-Hill Education. Previous editions © 2011, 2008, and 2006.
All rights reserved.
ISBN: 978-0-07-352421-4
Portuguese edition copyright © 2016 by Editora Guanabara Koogan Ltda.
All rights reserved.
■ Direitos exclusivos para a língua portuguesa
Copyright © 2016 by
EDITORA GUANABARA KOOGAN LTDA.
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formas ou por quaisquer meios (eletrônico, mecânico, gravação, fotocópia, distribuição pela Internet ou outros), sem
permissão, por escrito, da EDITORA GUANABARA KOOGAN LTDA.
■ Capa: Editorial Saúde
Produção digital: Geethik
■ Ficha catalográfica
P952
16. ed.
Princípios integrados de zoologia / Cleveland P. Hickman, Jr. ...[et al.] ; arte-final original por William C. Ober e Claire W.
Ober ; [revisão técnica Cecília Bueno]. - 16. ed. - Rio de Janeiro : Guanabara Koogan, 2016.
il.
Tradução de: Integrated principles of zoology
ISBN 978-85-277-2960-4
1. Zoologia. I. Hickman, Cleveland P., 1928-.
CDD: 590
16-32063
CDU: 59
Sobre os Autores
Cleveland P. Hickman, Jr.
Professor Emérito de Biologia na Washington and Lee University em Lexington, Virginia, leciona zoologia e fisiologia animal
há mais de 30 anos. Recebeu seu PhD em fisiologia comparada pela University of British Columbia (1958), Vancouver, B.C., e
lecionou fisiologia animal na University of Alberta antes de ir para a Washington and Lee University em 1967. Publicou
numerosos artigos e ensaios de pesquisa sobre fisiologia dos peixes, além de ser coautor destes importantes textos: Integrated
Principles of Zoology, Biology of Animals, Animal Diversity e Laboratory Studies in Integrated Principles of Zoology. Ao
longo dos anos, tem liderado muitas viagens de campo às ilhas Galápagos. Sua pesquisa é sobre zonas entremarés e
sistemática de invertebrados marinhos dessas ilhas. Publicou três guias de campo para identificação de equinodermos,
moluscos e crustáceos marinhos na Galapagos Marine Life Series. Seus hobbies incluem mergulhar, praticar marcenaria e
participar em corais de música de câmara. Dr. Hickman pode ser contatado em: [email protected].
Larry S. Roberts
Professor Emérito de Biologia na Texas Tech University e Professor Adjunto na Florida International University, tem vasta
experiência lecionando zoologia de invertebrados, biologia marinha, parasitologia e biologia do desenvolvimento. Recebeu
seu ScD em parasitologia pela Johns Hopkins University e é autor principal do Foundations of Parasitology de Schmidt e
Roberts, sexta edição. Também coautor de Integrated Principles of Zoology, Biology of Animals, Animal Diversity e autor de
The Underwater World of Sport Diving e publicou muitos artigos científicos e revisões. Foi presidente da American Society
of Parasitologists, Southwestern Association of Parasitologists e é membro de outros órgãos. Também é membro do corpo
editorial da revista Parasitology Research. Seus hobbies incluem mergulho, fotografia subaquática e horticultura tropical. Dr.
Roberts pode ser contatado em: [email protected].
Susan Keen
É Vice-Reitora em Programas Acadêmicos de Graduação na Faculdade de Ciências Biológicas na University of California em
Davis. É phD em zoologia pela University of California, Davis, e MSc pela University of Michigan, Ann Arbor. Canadense,
graduou-se na University of British Columbia, em Vancouver. Dr. Keen é uma zoóloga de invertebrados fascinada pelas
histórias de vidas das águas-vivas. Tem interesse especial nos ciclos de vida dos organismos que apresentam tanto fase
assexuada como sexuada, como ocorre na maioria das águas-vivas. Suas outras pesquisas incluem trabalhos com comunidades
marinhas de invertebrados sésseis, populações de aranhas e evolução da batata andina. Dr. Keen leciona, há 15 anos, evolução
e diversidade animal para turmas de introdução à biologia. Ela gosta de todas as facetas do processo de ensino, desde as
palestras e discussões até a efetiva preparação de exercícios de laboratório. Além de seu trabalho com introdução à biologia,
ela ministra seminários para o programa Davis Honors Challenge e para estudantes de graduação e de pós-graduação
interessados em metodologia do ensino da biologia. Em 2004, recebeu um Excellence in Education Award pelo grupo de
Associated Students em Davis. Em 2005, fez parte do National Academies Summer Institute em Educação de nível superior em
biologia, e, de 2005 a 2006, foi bolsista da National Academies Education Fellow em Ciências da Vida. Seus hobbies incluem
musculação, equitação, jardinagem, viagens e leitura de romances de mistério. A Dr. Keen pode ser contatada em:
[email protected].
David J. Einsenhour
É Professor de Biologia na Morehead State University, em Morehead, Kentucky. É phD em zoologia pela Southern Illinois
University, em Carbondale. Leciona disciplinas de ciência ambiental, anatomia humana, zoologia geral, anatomia comparada,
ictiologia e zoologia de vertebrados. Tem um programa de pesquisa ativo que tem como foco sistemática, biologia da
conservação e história natural de peixes de água doce norteamericanos, além de ter especial interesse na diversidade dos
peixes do Kentucky e estar escrevendo um livro sobre o assunto. Ele e seus alunos são autores de várias publicações. É
conselheiro acadêmico para estudantes que pretendem cursar ciências farmacêuticas. Seus hobbies incluem pescaria,
paisagismo, softball, viajar e se divertir com seus três filhos, que, junto com sua esposa, participam com entusiasmo de seu
trabalho de campo. O Dr. Eisenhour pode ser contatado em: [email protected].
Allan Larson
É Professor na Washington University, St. Louis, MO. É PhD em genética pela University of California, Berkeley, e BS e MS
em zoologia na University of Maryland. Suas áreas de especialização incluem biologia evolutiva, genética molecular de
populações e sistemática de anfíbios. Ele leciona disciplinas de introdução à genética, zoologia, macroevolução, evolução
molecular e história da teoria evolutiva. Organizou e lecionou um curso especial sobre biologia evolutiva para professores do
ensino médio. Os alunos do Dr. Larson participaram de estudos zoológicos de campo por todo o mundo, incluindo projetos na
África, Ásia, Austrália, Madagascar, América do Norte, América do Sul, Oceano indo-pacífico e ilhas do Caribe. É autor de
várias publicações científicas e foi editor das revistas The American Naturalist, Evolution, Journal of Experimental
Zoology, Molecular Phylogenetics and Evolution e Systematic Biology. É conselheiro acadêmico para estudantes de
graduação e supervisiona o currículo de graduação em biologia da Washington University. O Dr. Larson pode ser contatado
em: [email protected].
Helen I’Anson
Nasceu na Inglaterra, é Professora de Biologia na Washington and Lee University em Lexington, Virginia. É phD em fisiologia
na University of Kentucky, Lexington, KY, e tem Pós-Doutorado pela University of Michigan, Ann Arbor, MI. Ela leciona
disciplinas de fisiologia animal, microanatomia, neuroendocrinologia, biologia geral e fisiologia reprodutiva. Tem um
programa de pesquisa cujo foco é a regulação neural do desenvolvimento reprodutivo, e tem especial interesse em como a
energia é distribuída no animal em desenvolvimento e como os sinais e depósitos de armazenagem de comida são monitorados
pelo cérebro e transmitidos para regular a atividade reprodutiva no início da puberdade nos mamíferos. Seus hobbies incluem
jardinagem, caminhada, pescaria, aromoterapia, música e participação em corais de canto. A Dr. I’Anson pode ser contatada
em: [email protected].
Agradecimentos
Agradecemos sinceramente aos revisores técnicos, cujas sugestões foram valiosas para o processo de revisão e
aprimoramento da obra. A experiência deles com estudantes de várias formações e seu interesse e conhecimento do
assunto contribuíram para moldar o texto final. São eles:
Patricia M. Biesiot, University of Southern Mississippi
Chris Butler, University of Central Oklahoma
Roger Choate, Oklahoma City Community College
Joseph D’Silva, Norfolk State University
Karen E. Francl, Radford University
Sandi Gardner, Baker College
Roxie A. James, Kean University
Andrea B. Jensen, Hardin-Simmons University
Patrick Lewis, Sam Houston State University
Eric Lovely, Arkansas Tech University
Eddie Lunsford, Southwestern Community College
Jay Mager, Ohio Northern University
Natalie Maxwell, Carl Albert State College
Matthew K. Nelson, University of Texas at Arlington
Amy Horner Reber, Georgia State University
Anthony Stancampiano, Oklahoma City University
Joe David White, Holmes Community College
Somos gratos também aos editores e à equipe de apoio da McGraw-Hill Higher Education que tornaram este projeto
possível. Agradecimentos especiais a Lynn Breithaupt, Director for Biology, Rebecca Olson, Brand Manager e Elisabeth
Sievers, Director of Development – Biology, que foram as forças motrizes no comando do desenvolvimento deste texto. Sandy
Wille, Content Product Manager, de algum modo manteve autores, texto, figuras e programas de produção dentro do prazo.
John Leland supervisionou o amplo programa fotográfico e Trevor Goodman administrou o desenho do interior e da capa do
livro. Somos gratos a eles por seu talento e dedicação. Apesar de termos feito todos os esforços para oferecer o melhor
conteúdo possível, erros de vários tipos inevitavelmente são encontrados em um livro-texto deste escopo e complexidade.
Seremos gratos aos leitores que enviarem comentários e sugestões para Patrick Reidy, Executive Marketing Manager, pelo e-
mail [email protected].
Cleveland P. Hickman, Jr.
Larry S. Roberts
Susan Keen
David J. Eisenhour
Allan Larson
Helen I’Anson
Prefácio
Princípios Integrados de Zoologia continua a ser a referência para cursos básicos de introdução à zoologia. Nesta 16a
edição, os autores apresentam uma rica e real experiência conforme descrevem a diversidade da vida animal e as
fascinantes adaptações que tornam possível aos animais habitarem tantos nichos ecológicos.
A organização do texto comprovou facilitar a compreensão do conteúdo pelos estudantes. Características marcantes,
especialmente a ênfase nos princípios da evolução e da ciência zoológica, foram reforçadas. Para auxiliar no aprendizado,
várias características didáticas foram mantidas: diálogos de abertura dos capítulos extraídos do tema abordado; resumos dos
capítulos; questões de revisão; ilustrações objetivas e bem elaboradas; notas e considerações que conferem aspectos
interessantes à narrativa; citações da literatura; e amplo glossário que fornece a definição e a origem dos termos apresentados
no texto.
NOVIDADES DA DÉCIMA SEXTA EDIÇÃO
Filogenia e taxonomia
Cada edição de Princípios Integrados de Zoologia provê um novo conteúdo sobre as relações filogenéticas entre animais e
sua taxonomia correspondente. As relações entre os filos animais permanecem um problema filogenético particularmente
desafiador, com novos dados que frequentemente rejeitam relações anteriormente favorecidas no nível do filo. Dessa forma,
adicionamos vários novos grupos ao cladograma na contracapa e reorganizamos os capítulos em conformidade. Novos táxons
incluem: Platyzoa, que une os Platyhelminthes, Gastrotricha e Gnathifera; Polyzoa, que abrange Cycliophora, Entoprocta e
Ectoprocta; e Kryptrochozoa, unindo os táxons com estágio larval trocófora modificado ou “esco ndido” e incluindo
Brachiopoda, Phoronida e Nemertea. Observe que os táxons lofoforados (Ectoprocta, Brachiopoda e Phoronida) não formam
um clado. Para ajustar essas alterações, o conteúdo dos Capítulos 14 e 15 foi reordenado no que se refere à abordagem feita
na 15a edição. O Capítulo 14 agora apresenta os acelomorfos, Platyzoa, e os mesozoários, enquanto o Capítulo 15 aborda os
Polyzoa e os Kryptrochozoa.
Novos dados filogenéticos, do mesmo modo, requerem algumas revisões importantes dos cladogramas nos filos e
capítulos. (1) Adicionamos a classe Homoscleromorpha ao filo Porifera (Capítulo 12). (2) A taxonomia e as relações
evolutivas no filo Annelida (Capítulo 17) foram completamente revisadas, descontinuando os táxons Polychaeta e Oligochaeta
tradicionais, mas agora claramente parafiléticos. Os termos “poliqueta” e “oligoqueta” continuam a denotar morfologias
específicas, mas não táxons formais. A divisão filogenética basal nos anelídeos mostra os vermes Chaetopteridae formando o
táxon-irmão dos arquianelídeos. Há muitos anos, os zoólogos separaram taxonomicamente poliquetas errantes de poliquetas
sedentárias, mas os biólogos modernos rejeitaram essa dicotomia. Novas filogenias ressuscitaram essa distinção, mas
colocaram os poliquetas sedentários em um clado com membros do Clitellata. Incluímos os membros do filo anterior Echiura,
os vermes-colher, como uma ramificação dos poliquetas sedentários e discutimos a perda do metamerismo implicada nessa
posição. Continuamos a colocar o filo Sipuncula fora dos Annelida, apesar de algumas evidências filogenéticas conflitantes.
(3) O cladograma de moluscos revisado no Capítulo 16 agora coloca Aculifera (Solenogastres, Caudofoveata e
Polyplacophora) como o táxon-irmão dos Conchifera (portadores de conchas). (4) Nos Ecdysozoa (Capítulo 18), trabalhos
recentes colocam os Onychophora e Tardigrada como táxons-irmãos, com esse par sendo o táxon-irmão dos Arthropoda.
Adicionamos uma descrição do parasita humano, verme-da-gu iné, à seção dos nematódeos. (5) O cladograma dos artrópodes
no Capítulo 19 agora representa as relações sustentadas pela hipótese mandibulada: todos os táxons que compartilham
mandíbulas são unidos, e esse grupo é distinto filogeneticamente dos táxons quelicerados. (6) As relações evolutivas entre os
artrópodes crustáceos foram revisadas, principalmente as posições dos Cephalocaridea e dos Remopedia (Capítulo 20).
Alguns agrupamentos principais dos Crustacea não foram atribuídos às classificações lineanas tradicionais (classes e ordens);
sendo assim, são apresentados como táxons livres de classificação. (7) As revisões na taxonomia dos equinodermos (Capítulo
22) incluem a adição de fósseis bilateralmente simétricos recentemente descobertos e uma nova discussão sobre a filogenia
dos Xenoturbellida. (8) Simplificamos e atualizamos a abordagem da primeira evolução dos tetrápodes, incluindo a colocação
de táxons de fósseis principais na filogenia (Capítulo 25). (9) A diversidade de espécies dos anfíbios (Capítulo 25) foi
atualizada para incluir muitas espécies recentemente descobertas. (10) Revisamos extensivamente a taxonomia de nível
ordinal das aves (Capítulo 27). (11) Os resultados de estudos recentes sobre fósseis atualizam nossa discussão sobre a
evolução humana (Capítulo 28).
Expandimos nossa abrangência da filogenética molecular para mostrar como abordagens baseadas em métodos
bayesianos e de probabilidade máxima nos permitem superar hipóteses reducionistas sobre a evolução molecular e, assim,
obter mais informações acerca das sequências de DNA alinhadas (Capítulo 10). Enfatizamos que nossa cobertura inicial dos
métodos cladísticos baseados em parcimônia é mais um simples caso limitado de procedimentos mais elaborados do que um
contraste fundamental dos princípios filogenéticos. Embora esses avanços metodológicos possam parecer estar além do
escopo de um curso introdutório, a maioria das nossas atualizações da filogenia animal está baseada nesses métodos. O
conhecimento básico da inferência estatística na filogenia é, assim, um princípio fundador da zoologia moderna.
Atualizações empíricas e conceituais
Os conceitos críticos que invocamos repetidamente ao longo do texto foram revisados e expandidos. O Capítulo 1 inclui uma
discussão amplamente revisada da ciência como um processo, com exemplos ilustrativos. O contraste principal “métodos
comparativos versus experimentais” substitui o antigo “ciências evolutivas versus experimentais” na separação de abordagens
metodológicas para avaliar causas definitivas versus aproximadas. Revisamos nossa abordagem do darwinismo para enfatizar
a continuidade das formas do passado e do presente como uma parte crítica do argumento mais básico de Darwin da mudança
permanente (Capítulos 1 e 6). No Capítulo 10, esclarecemos o contraste entre classificação e sistematização e adicionamos
uma citação ao artigo original fazendo esse contraste. Apresentamos pela primeira vez neste texto o “conceito de linhagem
geral de espécies”, enfatizando os atributos compartilhados dos conceitos de espécies contrastantes, principalmente o fato de
que cada um em uma espécie apresenta a definição principal de ser um segmento de uma linhagem da população. Removemos
o termo “tradicional” de nossa referência padrão à taxonomia evolutiva de Simpson (Capítulo 10), seguindo a sugestão de um
revisor de que esse termo implica erroneamente em um sistema antiquado.
Incluímos ao longo do texto várias atualizações sobre resultados, métodos e interpretações empíricos de exemplos
importantes. Em alguns casos, essas alterações denotam uma nova aceitação generalizada de argumentos anteriormente
considerados tentativos. No conteúdo sobre a química e a origem da vida (Capítulo 2) foi acrescentada a hipótese de que a
primeira fotossíntese utilizava o sulfeto de hidrogênio ou gás hidrogênio, em vez de água como fonte dos átomos de
hidrogênio. Atualizamos o conteúdo sobre as hipóteses do grande evento de oxigenação (GOE), ocorrido 2,5 bilhões de anos
atrás, e sua enorme consequência para a evolução da vida. Ao discutir a importância da água para a vida, atualizamos as
descobertas da NASA sobre o fato de a existência de gelo na lua ser crítica para o planejamento de um posto humano
avançado lá. Em nossa abordagem dos lipídios, substituímos o termo mais popular “triglicerídios” por “gorduras neutras”.
No assunto evolução, adicionamos novas informações úteis para explicar o que parecem ser altos níveis de especiações
em peixes de lagos (Capítulo 6). Os ciclos climáticos produzem a fragmentação geográfica episódica, seguida pela
consolidação de populações de peixes de lagos, explicando, assim, como a especiação alopátrica pode clarificar a alta
diversidade de espécies de peixes no que agora é um simples lago. Ainda, no capítulo sobre evolução, reescrevemos a
explicação do equilíbrio de Hardy-Weinberg para tornar mais explícitos a formulação histórica e o uso desse princípio
matemático como uma hipótese nula. Estendemos a abordagem do equilíbrio de Hardy-Weinberg para incluir mais de dois
alelos, dado que a maioria dos marcadores moleculares usados na genética de população moderna revela múltiplos alelos em
uma população para os loci genéticos mais variáveis.
Nossa abordagem sobre a ecologia evolutiva (Capítulo 38) inclui uma descrição revisada do mimetismo entre borboletas
monarca e vice-rei, reconhecendo que a vice-rei é ligeiramente não palatável e, portanto, melhor se enquadraria no modelo
mülleriano de mimetismo, em vez de no modelo batesiano. Revisamos nossa discussão sobre o contraste entre a extinção em
massa e a extinção de fundo para observar que o contraste é maior no registro fóssil pós-Paleozoico do que no Paleozoico.
Acrescentamos novas discussões sobre como os ciclos solares podem influenciar o sincronismo dos ciclos predador-presa,
ilustrando a interação dos fenômenos ecológicos dependente e independente da densidade. No Capítulo 28, realizamos uma
cobertura adicional dos ciclos de população das lebres-americanas junto com atualizações sobre as populações dos caribus e
domesticação humana de mamíferos. O Capítulo 27 apresenta um novo ensaio no quadro sobre os efeitos do DDT nas
populações de aves. O Capítulo 30 inclui esclarecimentos sobre o sal e o equilíbrio hídrico em águas doces, marinhas e
