Inter-domain horizontal gene transfer in the evolution of Archaea

12 Pages·2014·0.85 MB·English

IInntteerr‐‐ddoommaaiinn hhoorriizzoonnttaall  ggeennee ttrraannssffeerr
iinn  tthhee  eevvoolluuttiioonn ooff  AArrcchhaaeeaa
PurificaciónLópez‐García
Unitéd’Ecologie, Systématiqueet Evolution, CNRS & UniversitéParis‐Sud, France
Metagenomic approach: HGT in pangenomes of twolarge 
lineagesof uncultureddeep‐seaplanktonicarchaea
Impact on the evolutionof Archaea
DDiissccoovveerryy ooff  mmaarriinnee  ppllaannkkttoonniicc aarrcchhaaeeaa
Group I Group1A
(mesophilic crenarchaeota) (pSL12‐like)
Thaumarchaeota Cenarchaeum
symbiosum
GroupsII & III
Nitrosopumilus
maritimus
Crenarchaeota Euryarchaeota
Thermoproteales
Sulfolobales Halobacteriales
Pyrodictiales Methanosarcinales
Caldisphaerales Methanomicrobiales
Desulfurococcales Methanobacteriales
Methanococcales
"TACK" Methanopyrales
superphylum
(16S rRNA‐basedarchaeal phylogeny)
JedFurhman'steam / Ed DeLong, 1992 
manyothers, later
hyperthermophiles (T > 80°C)
opt
thermophiles (T >40‐45°C)
opt
mesophiles (T <40°C)
opt
CandidatusNitrosopumilusmaritimus
Chemolithoautrophicaerobicammoniaoxidizer
Könneke et al, Nature 2005
GGrroouupp  II  aarrcchhaaeeaa::
Group I
TThhaauummaarrcchhaaeeoottaa
Groups II/III
Euryarchaeota
Schleper & Wagner, 2011
pSL12‐like
Crenarchaeota
‐ High diversityin sea, soil, freshwater
Non cultivatedbut abundantin deepocean Group I 'classic'
waters(up to30% picoplankton)
‐Novelphylum Thaumarchaeota
Brochieret al., Nat. Rev. Microbiol. 2008
‐Energymetabolism: 
aerobic oxidationof ammonia
NH +NO ‐
4 2
‐C metabolism: autotrophicand/ormixotrophic?
3‐hydroxyproprionate/4‐hydroxybutyrate genes in 
genomesof C. symbiosum& N. maritimus
Schleper, Nature 2008
DDeeeepp‐‐sseeaa  ppllaannkkttoonniicc  ccoommmmuunniittiieess
Heterotrophy
+ Autotrophy
Deep sea
+ Mixotrophy
> 1000 m depth
No light
Oligotrohicconditions
High pressure(1 bar per 10m)
Lowtemperatures~2°C
TThhee  eenniiggmmaattiicc mmaarriinnee  
Group I
GGrroouuppss  IIII  &&  IIIIII  aarrcchhaaeeaa
Groups II/III
Euryarchaeota
Crenarchaeota
70‐130 m
• Exclusivelymarine
• Non cultured
• Metabolism& lifestyleunknown
Frigaard et al., Nature 2007
GroupII • 'Majorityconsensus' 
• Usuallyhigherabundancein 
MGII genome
surfacewaters(DCM)
(de novo assembly, SOLiD)
• Surface waters
GroupIII
• Deep‐sea waters • Proteorhodopsin
Iversonet al., Science 2012
MMeettaaggeennoommiiccss::  
ggeettttiinngg  aacccceessss  ttoo  tthhee  ggeennoommeess  ooff  uunnccuullttuurreedd  mmiiccrroobbeess
[Single cell genomics]
DNA
Massive sequencing Metagenomic libraries
(Shotgunlibraries‐Sanger sequencing)
fosmids, BACs
Direct NGS sequencing: pyrosequencing 454 / Illumina
Gene contentof given
environment Gene content& genomestructureof 
phylogenetically identifiableorganisms
(Genomescaffoldsin low
diversityenvironmentsorof 
dominantorganisms)
AArrcchhaaeeaa  iinn  ddeeeepp‐‐sseeaa mmeettaaggeennoommiicc  lliibbrraarriieess
1,8 Euryarchaeota Group III
n=5413
1,6 Euryarchaeota Group II
s
mid 1,4 n=20757 Thaumarchaeota pSL12-like
s
o Thaumarchaeota Group I
g f 1,2 'classic'
n
ari 1
e
b n=38704
d- 0,8
mi
s
o 0,6
A f
N 0,4
D
S r 0,2
6
1
‰ 0
KM3 AD1000 SAT1000
3000 m 1000 m depth
Group I pSL12-like
Groups II/III Average depth 2000 m
Warm at depth, ca. 13-14ºC
Crenarchaeota Euryarchaeota
16S rRNA genesin fosmids
Thaumarchaeota Euryarchaeota
pSL12‐like
OTU
Operational
taxonomicunit
98% 16S rRNA 
identity
HHGGTT  ffrroomm iinn  ddeeeepp‐‐sseeaa aarrcchhaaeeaa??
Thaumarchaeota (lowGC 33.8%)
Molecularphylogeneticanalyses (ML)
Genesin 21 fosmids
(200 ORFsThaumarchaeota
90 ORFsGII/III Euryarchaeota)
Genesin fosmid ends
(12,774 fosmids from3 metagenomic libraries)
Euryarchaeota (high GC 58.7%)
590 fosmids 
dual affinity
e.g. bacterial-like
putative HGT case
Martin‐Cuadradoet al., ISME J (2008)
IInntteerrpprreettiinngg pphhyyllooggeenneettiicc ttrreeee ttooppoollooggyy
Bacteria
Horizontal 
Eukaryotes genetransfer
(HGT)
Archaea
HHGGTT  ffrroomm ddiissttaanntt  ddoonnoorrss iinn  ddeeeepp‐‐sseeaa aarrcchhaaeeaa??
Genesin 21 fosmids Genesin 590 x 2 fosmid ends
s)
d
mi
s
o
% f
s (
d
n
e
d
mi
s
o
n f
o
ati
affili
c
eti
n
e
g
o
yl
h
P
10‐20 % Thaumarchaeota ‐Bacteria
Between20 and 30% HGT  10‐38% Euryarchaeota ‐Bacteria
eventsfromdistant donors
Brochier‐Armanet, et al. ISME J 2011
HHoorriizzoonnttaall  ggeennee ttrraannssffeerr ffrroomm ddiissttaanntt  
ddoonnoorrss iinn  mmaarriinnee  aarrcchhaaeeaa
‐ Real?
‐ Genome‐wide?
‐ Ancient, recent, ongoing? 
‐ Which genes are transferred?
GGeettttiinngg aacccceess ttoo  ggeennoommeess ooff  uunnccuullttuurreedd aarrcchhaaeeaa
997 deepMediterraneanarchaeal fosmids sequenced& analyzed 40 genesusuallyin single copy
Thaumarchaeota Euryarchaeota GII/III
Number of fosmids 545 452
Total sequence (bp) 19,717,229 16,310,525
Mean fosmid length (bp) 36,178 36,085
GC content (%) 47.13 54.82
rRNAs(5S, 16S, 23S) 42 28
tRNAs 610 489
Mean of 40 single-copy genes 16.5 9.3
ORFs ≥ 90 nt 150,170 164,605
Number of annotated genes 23,665 13,227
Orthologous gene clusters (OGs) 2,098 3,527
Orphan genes 416 1,293
~ 16 Thaumarchaeota genomeequivalents
~ 9 GII/III Euryarchaeota genomeequivalents
Thaumarchaeota
Euryarchaeota
FFuunnccttiioonnaall ppootteennttiiaall ooff  ddeeeepp‐‐sseeaa aarrcchhaaeeaa
Thaumarchaeota
nes Ammoniaoxidizing
e
g
N°
Ureametabolizing
 PotentialautotrophicC fixation
Proposed 3‐hydroxypropionate/4‐
hydroxybutyrate cycle for autotrophic carbon  
fixation by N. maritimus
GII/III Euryarchaeota
No proteorhodopsin homologs    genuine deep‐sea dwellers
likely versatile heterotrophs
TThhaauummaarrcchhaaeeoottaa  aanndd  GGIIII//IIIIII  EEuurryyaarrcchhaaeeoottaa  ppaannggeennoommeess
Pangenomes:
+ unculturedGroup II euryarchaeote
+ Nitrosopumilusmaritimus
+ Nitrosoarchaeumlimnia
+ Cenarchaeumsymbiosum
16S rRNA genes
GGeennee  ccllaasssseess   PPhhyyllooggeenneettiicc aannaallyysseess
* Orthologousgeneclusters (OGs) 2,098 genes (OGs) ‐Thaumarchaeota
3,527 genes (OGs) GII/III Euryarchaeota
Thaumarchaeota
GII/III
+ local database –genomes:
Euryarchaeota
Shell
120 archaea, 297 bacteria, 120 eukaryotes
Lineage‐specific
Automated
core
Core ML phylogenetic
Crenarchaeota Euryarchaeota
Bacteria trees
Eukaryotes
Manual !!!
Phylogeneticorigin
HHoorriizzoonnttaallllyy ttrraannssffeerrrreedd ggeenneess ((HHTT‐‐ggeenneess))  iinn  ''sshheellll''  ccllaassss  
To Thaumarchaeota To GII/III Euryarchaeota
 Late HGT events (recent import)
HHTT‐‐ggeenneess iinn  ''lliinneeaaggee‐‐ssppeecciiffiicc ccoorree''  ccllaassss  
To Thaumarchaeota To GII/III‐Euryarchaeota
Ancient HGT events
196 out of 290 (67%) early HT‐genes also present in soil Thaumarchaeota
AArrcchhaaeeaall  ppaannggeennoommeess::  ggeennee ccllaasssseess  aanndd  HHGGTT  ddoonnoorrss
DONORS DONORS
Thaumarchaeota
HT‐genes: (2,514 genes)
HGT HGT
23.9 %
29.7 %
GII/III  HGT
Euryarchaeota
(4,820 genes)
HGT
CCooddoonn  uussaaggee  iinn  ddiiffffeerreenntt ggeennee ccllaasssseess
PCA
Thaumarchaeota Thaum‐specificcore_earlyHT‐genes Eury‐specificcore_earlyHT‐genes
Thaum‐specificcore Eury‐specificcore
Euryarchaeota
Archaeal corein Thaum Archaeal corein Eury
Thaum‐shell_lateHT‐genes Eury‐shell_lateHT‐genes
(GC content bias) No difference of codonusage among gene classes:
genes adapted to their genomic environment
Deschampset al., GBE, 2014