Table Of ContentRev.Soco Entomol.Argent.56 (1-4): 91-95,1997
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Respuesta funcional de Podisus connexivus (Heteroptera:
Pentatomidae) a la densidad de larvas deAnticarsiagemmatalis
(Lepidoptera: Noctuidae)
-_._----_..------
SAINI,ESTEBAN*,GRACIELAQUINTANA*,MART(NGRONDONA**y LETlCIAALVARADO*
*Instituto de Microbiología y Zoología Agrícola, CICA, INTA, C. C. 25, 1712 Castelar, Argentina.
**Instituto Clima y Agua, CIRN, INTA, C. C. 25, 1712 Castelar, Argentina.
D ABSTRACT.Functional response of Podisus connexivus (Heterop
tera: Pentatomidae) to densities of Anticarsiagemmatalis larvae (Lepi
doptera:Noctuidae). Laboratory experiments were conducted to study the
functiona responseofPodisusconnexivus todensitiesofAnticarsiagemmatalis.
l
Experiments were carried out with artificial dietofA. gemmatalisand with
soybeanplants. Bothnymphsandadultofthe predatorshowedatypicaltype
II response. The rate of discovery increased as the predator age increased,
whilethehandlingtimedecreased.Inboth universes,estimatesofthepredator's
search efficiencywere shown to be an inverse function ofpreydensity. The
rates ofpredationand the searchefficiencywere higherinthe females. O
INTRODUCCIÓN Los pentatómidos depredadores (subfamilia
Asopinae) son algunos de los agentes que más
Entodoprogramade manejo integradode pla contribuyen al control biológico de las plagas de
gas es de suma importancia la utilización óptima lasoja, fundamentalmente de larvasde lepidópte
de losagentesdebiocontrol,entreellos losdepre ros(Costa Lima, 1940; Waddill & Shepard, 1975;
dadores. Unaspectobásicoen lainteraccióndepre Turnipseed&Kogan, 1976;Saini, 1984;Zanuncio
dador-presaes la relaciónexistenteentre ladensi elal.,1991).
dad de la presa y la cantidad de presas atacadas Diversos autores han analizado la R. F. de
porel depredador. Solomon (1949) establece por pentatómidosdepredadoresdeterminandoqueco
primeravez lanaturalezadeesta interacción,con rresponde al tipo 1I (Monis, 1963 para P. macu
el nombre de Respuestafuncional (R.F.). liventrisvs.Hyphanlria cunea;Mukerjy&LeRoux,
Holling (1959) describió cuatro tipos de res 1969para P. maculiventrisvs. Galleriamellonella;
puesta funcional. Para la mayoría de los depre Waddill& Shepard,1975 para P. maculivenlrisy
dadores invertebrados, la cantidad de presasata Stiretrusanchoragovs.Epilachna verivestis;O'Neil,
cadas por depredadorse incrementa linealmente 1989paraP.maculiventris vs.Epilachnavariveslis).
en función de la cantidad de presa suministrada, El estudio de la influencia del estadio del
hastaalcanzarlatasa máximade consumo (tipo1). depredador y de distintos universos de confina
La respuesta tipo 11 corresponde a una modifica miento,permiteanalizarmásprofundamentecómo
cióndel tipo 1,en lacual lacantidadde presasata intervieneeldepredadoren ladinámicade lapla
cadasse incrementa hasta llegar a unaasíntota. El ga, yenconsecuencia se estudió la R.F. endistin
mecanismoquedeterminaestarespuestaestá aso tos experimentos que involucraron ambas situa
ciadoadosactividadesbásicasdel depredador: la ciones.Porotra parte,hayqueteneren cuentaque
búsqueda (a)yel manipuleodelapresa(b).Cuan en ellaboratorioseutilizannivelesdedensidadde
do el depredador invierte mucho tiempo en las presa muy superioresa losqueel depredadoren
actividadesde b (captura,consumoyestarnueva cuentraenelcampo,en relaciónconelespaciode
mente dispuesto para otra búsqueda), disminuye búsqueda; por lo tanto, el valor predictivo de los
el tiempo disponible para las actividades de a, y resultados de laboratorio puede ser escaso y las
por lotanto lafrecuencia de ataquesse mantiene medidasde biocontrolqueseadoptenpodríanser
casi constanteconelaumentoen ladensidadde la equivocadas (O'Neil, 1989). Enconsecuencia, se
presasuministrada(Beddington,1975).LaR.F.tipo llevó a cabo un estudio de R. F.sobre plantas de
111,conforma sigmoide,correspondebásicamente soja, con densidades de presa menores que las
a vertebrados, aunque algunos artrópodos tam utilizadas en otras experiencias (Monis, 1963;
bién han mostrado este tipo de respuesta (Hassell Tostowaryk, 1972; Waddill & Shepard, 1975).
elal., 1977). Elobjetivo de este trabajo fue estudiar la res-
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puestafuncional en el sistemabiológico integrado Podisus(macho o hembra) a distintasdensidades
porel depredador Podisusconnexivus Bergroth y de Anticarsiaen 2do. estadio (1, 2, 4, 8 Y16 lar
laplagadelasoja Anticarsiagemmatalisen condi vas). Las larvas fueron remplazadas diariamente
cionesde laboratorio. Seestudió la influencia del en su totalidad y se contó la cantidad de indivi
estadiodel depredadoren laR.E,laR. F.del depre duosdepredados,durante un máximode 20 días,
dadorcuandoel área de búsqueda es mayor, y la o hasta lamuertedel depredador.
eficiencia de búsqueda del depredador. El diseño de los experimentos fue completa
mentealeatorizado, conseis repeticionesen cada
tratamiento. Elerrorestándarde la mediafue me
MATERIALYMÉTODOS nor o igual al 10 %. Enambas experiencias, los
resultados obtenidos se ajustaron a la ecuación
Depredadores y presasfueron criados a nivel básicade Holling:
experimentalen el laboratorio,siguiendo lameto y=a (T-by)x
dologíadetalladaen Saini (1994). Lapresa consis donde y=cantidad de presasatacadas
tió en larvasde A.gemmatalisde 2do.estadio (ni x= cantidadde lapresa suministrada
vel de dieta 11, estudio de consumo, Saini et al., T= tiempo total (endías) duranteel cual estu
1995). Encuantoal depredador, se utilizaron nin vieron expuestosel depredadory lapresa
fas (N2a N5)yadultos (machosyhembras)todos a = tiempo de búsqueda
recién mudados. b= tiempode manipuleo,tiempoqueutilizael
Influenciadel estadiodel depredadorenlaR.F. depredadorparaatacar,comer,yestarnueva
Eluniversodeconfinamientoconsistióen cajasde mente dispuesto para iniciar otra búsqueda
plástico de 25 x 20 x 8 cm, en cuyo interior se Seestimaron losparámetrosa yb,a travésdel
depositóunabasesustratode 5mmde espesordel método de cuadrados mínimos ordinarios para
alimento artificial utilizado para lacría masiva de modelosno lineales,usandoelprocedimientoNLlN
A. gemmatalis (Greene et al.,1976), el cual era del SAS.Esteenfoque resulta ser el más adecuado
remplazadocadasietedías. Latapa presentabauna de acuerdo con los objetivos del estudio, ya que
aberturacubierta con muselina paraevitarlacon brinda la curva que mejor se ajusta a los datos
densación deagua en el interiorde lacaja. experimentales(Marquardt,1963;Livdahl&5tiven,
Ladensidad de la presa se mantuvo constante 1983; Houck & Strauss, 1985).
duranteelexperimento,remplazandolosejempla
res a medida queeran depredados, y ladensidad Eficienciade búsquedadel depredador. Sees
deldepredadorfuesiempreunoporcaja.Seexpu timó laeficiencia de búsqueda del depredador a
so durante 24 horas en cada caja, un único partir de lacantidadde presasatacadasy lacanti
depredadorde cada estadio ninfal (Zdo,al Sto.) o dadde presa suministrada(Beddington,1975),uti
del estado adulto (hembra y macho), a distintas lizando los guarismos obtenidos en las experien
densidadesde A.gemmatalisde 2do. estadio(2,4, cias anteriores. Laecuación empleadafue:
8, 16 Y32 larvas).Concluidoelperíododeexposi E= PIX
ción, se registró la cantidad de presas atacadas donde E= eficiencia de búsqueda
durante cada estadio ninfal del depredador, ydu P= tasa de depredación, cantidad de presasI
rante10díaspara losadultos,yaquesulongevidad depredadorIdía
puede ser muy variada. En24 horas las larvas de X= cantidad de presassuministradas pordía.
A.gemmatalisque no eran depredadasaumenta
ban considerablementede tamaño e incluso mu
daban; por lotanto laspresasfueron remplazadas RESULTADOSYDISCUSiÓN
diariamenteen sutotalidad.
Influenciadel estadiodel depredadoren laR.
Respuesta funcional de adultosdel depreda F. Enlatabla Isepresentan losdatosexperimenta
doren distintascondicionesdeconfinamiento. El les y las estimaciones de los componentes de la
universo de confinamiento consistió en cilindros respuesta funcional de ninfas y adultos de P.
de acrílico de 35 cm de longitud y 12 cm de diá connexivusa ladensidad de A.gemmatalis, don
metro,con'Ventanas"de muselinaparapermitirla de puede observarse que los modelos ajustados
aireación. Los cilindros contenían tres plantas de fueron estadísticamentesignificativos, convalores
soja de 25 cm de altura y con cinco hojas cada de R2 superiores al 90 %, lo que indica un muy
una. Lasplantaseranremplazadascuandoelfolla buen ajuste.
je era consumido considerablemente (aproxima Enlasfiguras 1y2se representa lacantidadde
damente cada cuatrodías). larvas de A. gemmatalis atacadas por un único
Elexperimento consistió en exponer durante depredador en función de la cantidad de presa
24 horas, en cada cilindro, un único adulto de suministrada, para los cuatro estadios ninfaleses-
92
SAINI, E. et al., respuesta funcional
TablaI. Datos experimentalesy estimaciones de los ~ 4..---------0- -- - - - - - - - -
componentesdela ecuacióndeHolling,paraninfasy ,~
adultosde P.connexivus, enrelacióna la densidad de ""¡O, 3
larvas de A. gemmatalis. "cOa
____o__o _ "O~
Estado T x y obs. y esto b a e,
~ 2
"ca ___ o-
4,17 2 0,16 0,18 ~ -~.
4,00 4 0,29 0,25 e,
] 1
N2 3,83 8 0,31 0,32 0,33 0,04 98,2 ]
3,33 16 0,36 0,37 ~
u
• 3,17 32 0,42 0,40
4 8 12 16 20 -'--'-24 28 32
3,67 2 0,17 0,17 Cantidaddepresasuministrada(x)
3,67 4 0,29 0,27
N3 3,17 8 0,37 0,37 0,21 0,04 97,6 .. N4 • N5 XN3 O N2
3,00 16 0,44 0,46 Fig.1. Respuestafuncional de P.connexivus a la den
3,00 32 0,54 0,52
sidad de larvasde A. gemmatalis para los cuatro es
tadiosninfales del depredador.La línea continua co
3,00 2 0,72 0,84
3,33 4 1,22 1,08 rresponde a la ecuación ajustada.
N4 3,17 8 1,33 1,27 0,61 0,29 98,9
3,33 16 1,35 1,39
3,33 32 1,42 1,45
5,50 2 1,24 1,45
4,83 4 2,15 2,05
N5 4,67 8 2,80 2,59 0,36 0,26 98,3
4,50 16 2,95 2,97
4,33 32 3,10 3,20
10,00 2 1,96 2,31
10,00 4 3,70 3,71
hembra 10,00 8 5,40 5,32 0,15 0,16 99,3
10,00 16 7,30 6,80 oo 8 12 16i ¡ i2I0i i i2¡4-r-r¡-2r8-.-r-r-3r2
10,00 32 7,53 7,80 Cantidaddepresasuministrada(x)
10,00 2 1,63 1,71 • H/O .. MIO XH/S OM/S
10,00 4 2,60 2,72
macho 10,00 8 4,03 3,84 0,18 0,12 97,5 Fig.2. Respuestafuncional de P.connexivus a la den
10,00 16 4,90 4,84 sidad de larvas de A. gemmatalis para adultos (H =
10,00 32 5,46 5,56 hembras y M = machos) del depredador. La línea
__0 0 0
continua corresponde a la ecuación ajustada.
tudiados (sobre alimento artificial) y para adultos una nueva presa; Podisus puede depredar tanto
(sobre ambos universos de confinamiento) de P. de día como de noche y habría que permanecer
connexivus. Lacantidadde larvasdepredadaspor las 24 horas cronometrando individualmente 30
ninfasyadultosde Podisus(y)aumentacon el in individuos, locual hace prácticamente imposible
crementode lacantidad de presa suministrada (x) lamediciónde este parámetro.Para elcálculodea
hastaalcanzaruna asíntota. sucederíaalgosimilar.Luegode habercomidouna
Laecuación básica de Holling, que describe larva, no comienza de inmediato a buscar una
unaR.F.detipo 11,seajustasatisfactoriamentea los nueva. Según Morris (1963) permanece "embos
datosexperimentales.Apesarde ello, no sedebe cado",con movimientoslentos.Estecomportamien
ríasuponerquelaecuaciónexplicacompletamen toes difícilde interpretarypor lotantodudosa su
te la respuesta del depredador. Para completar la distinción respecto de una búsqueda. Elanálisis
verificación habría que cronometrar experimen de los parámetros a y b estimados, permite esta
talmenteayb, locuales muydifícilde realizar, sin blecer claramente la relación entre el estadio del
los equipos adecuados. depredadorylaR.F.Segúnelmodeloteóricopro
Para el cálculode b se deben teneren cuenta puestoporHolling, latasa debúsquedapara cada
tres componentes: (1)tiempode ataque:es prácti estadiodel depredadorsería menorconaltasden
camente Oo de muy pocos segundos; (2)tiempo sidades,osea quea menordensidadse emplea la
queutilizaen comer:experimentalmenteseobser mayor parte del tiempo en la búsqueda; esto fue
vó que, en el caso de una larva de A.gemmatalis corroborado en el presente trabajo.
de2do.estadio,un adultode Podisustardaaproxi Encuanto al estadio del depredador, el valor
madamente 40 minutos por presa; y (3) tiempo de aseincrementagradualmentedesdelaN2 has
que transcurre entre que deja de comer y ataca ta la N5yse mantieneaproximadamente igual en
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los adultos. Estoestá relacionado con el balance Tabla 11.Datos experimentales y estimaciones delos
de losestadosde inaniciónysaciedad,quevarían componentesdela ecuaciónde Holling,paraadultos
con el estadio del depredador, detal maneraque de P.connexivus, enrelacióna la densidad de larvas
de A. gemmatalis.
cuantomásviejoeséste, empleamenostiempoen
laalimentaciónymás tiempoen labúsqueda. Estado---T-_..X..:!y.o_b-s,_.y.e:s!t...-_b ---a._---
Elparámetrobdecrececon laedaddel depre
dadoryesto se relaciona conel hecho de que las 20 1 0,95 1,13
20 2 1,78 2,00
ninfasde losestadiosmás avanzadosylosadultos
hembra 20 4 3,48 3,27 0,14 0,06 97,7
pueden dominara sus presasmás rápida yeficaz 20 8 4,90 4,77
mente que las ninfasde losprimerosestadios. 20 16 6,10 6,20
20 1 0,95 0,92
Respuesta funcional de adultos del depreda
20 2 1,48 1,58
dor en distintas condiciones de confinamiento. macho 20 4 2,36 2,46 0)9 0,05 96,8
Enlatabla 11sepresentan losdatosexperimentales 20 8 3,70 3,42
20 16 4,10 4,24
y las estimaciones de los componentesde la R. F.
de adultos de P.connexivus a la densidad de A.
1,-----·-~--·-----------
gemmatalisestudiada. Laecuaciónbásica de R. F.
0,9
describe también satisfactoriamente losdatos ob @08
tenidos sobre plantasde soja, sibien con el nivel -gCol,l '
0,7
de densidad de 16 larvas aún no se alcanza una ,g¡ 0,6
asíntota.Comoen laexperienciaanterior,lashem ~ 0,5
bras matan más presasque los machos en el mis -.eo 0,4
mo lapso yesto podría deberseaque lashembras ¡¡¡ 0,3
'0
requieren menos tiempo de manipuleo (b), y por ¡fi 0,2
consiguientedisponende más tiempopara labús 0,1
queda (a)que los machos. ° -----r~---4-- 8 16 32
Enexperienciasrealizadasen jaulasen elcam Cantidaddepresasuministrada(x)
po con P.maculiventrisvs.E.verivestis, sehan en
'--N4/D -+--N5ID --BID --&-M/D -><---B/S 'k-M/S
contrado, para una misma densidad de presa, ta
sasde depredacióndel ordendeun ataque/depre Fig.3. Eficiencia de búsqueda de P.connexious (N=
dador/dosdías, contradiezomásataques/depre ninfas,H =hembrasyM =machos) enfunción dela
dador / día, en estudios de laboratorio (ü'Neil, cantidad delarvas de A. gemmatalis suministrada,
1989).Lastasasdedepredaciónbajasyladeclina sobre alimento artificial (O) y sobre soja (5).
ción en laeficiencia de búsqueda,fueron atribui
dasa lasactividadesde b(Beddington,1975). Pero versosde confinarnientolaeficienciadebúsqueda
evidentemente,al compararresultadosde labora de Podisus, tanto de ninfas como de adultos, de
torioydecampo,apareceotrofactorcomoelprin crece con el aumento de la densidad de A.
cipal responsable de tal diferencia, yes la limita gemmatalis. Además, la eficiencia de búsqueda
ción que tiene el depredador para encontrar una para hembrasy machos,es menoren laexperien
presa, cuando el espacio de búsqueda es grande, cia realizadaen jaulasconplantasdesoja, queen
comoen elcasodelasplantasde sojaen elcampo. lallevadaacaboen cajasdeplásticoconalimento
Estasobservacionescoincidencon los resulta artificial.
dos del presente estudio, ya que los valoresde y Lacantidadde presasatacadaspordepredador
observados en los cilindros son menores que los ypordía, aumenta con laedad de losejemplares
de las cajas, para una misma densidad de presa. de Podisus, paratodos losnivelesdedensidad de
Aunque las diferencias en ambos universos de Anticarsia. Latasa de depredación y la eficiencia
confinamiento no son tan evidentes como en las de búsqueda son mayores en las hembras.
experienciasde ü'Neil (1990), elaumentodel es
pacio de búsqueda debido a la introducción de
plantas de soja, determina menores tasas de de BlBlIOCRAFíACITADA
predacióny menoreficienciade búsqueda.
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Eficiencia de búsqueda del depredador. Enla parasitesor predatorsand itseffecton search
figura 3serepresenta laeficienciade búsquedade ingefficiency. }.Anim. Ecol.44: 331-340.
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