Table Of ContentJoão Paulo Capretz Batista da Silva
Filogenia dos principais grupos de
Chondrichthyes baseada na anatomia comparada
do esqueleto das nadadeiras pares e suas cinturas
Phylogeny of the major groups of Chondrichthyes
based on the comparative anatomy of the skeleton of
the paired fins and girdles
(Volume 1)
São Paulo
2014
João Paulo Capretz Batista da Silva
Filogenia dos principais grupos de
Chondrichthyes baseada na anatomia comparada
do esqueleto das nadadeiras pares e suas cinturas
Phylogeny of the major groups of Chondrichthyes
based on the comparative anatomy of the skeleton of
the paired fins and girdles
Tese apresentada ao Instituto de
Biociências da Universidade de São
Paulo, como requisito para a obtenção
do Título de Doutor em Ciências
Biológicas, na Área de Zoologia.
Orientador(a): Prof. Dr. Marcelo R.
de Carvalho
São Paulo
2014
ii
Ficha Catalográfica
Silva, João Paulo Capretz Batista
Filogenia dos principais grupos de Chondrichthyes baseada na
anatomia comparada do esqueleto das nadadeiras pares e suas
cinturas
xxv + 703 páginas.
Tese (Doutorado) - Instituto de Biociências da
Universidade de São Paulo. Departamento de Zoologia.
1. Chondrichthyes 2. Morfologia 3. Esqueleto apendicular
Universidade de São Paulo. Instituto de Biociências.
Departamento de Zoologia.
Comissão Julgadora:
________________________ _____ _______________________
Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a).
_________________________ ____________________________
Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a).
Prof. Dr. Marcelo R. de Carvalho
Orientador
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AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente aos meus pais, Cacilda Capretz e João Paulo Batista da
Silva por seu amor, companheirismo, amizade e todo suporte necessário, imprescindíveis
para realização deste trabalho. Agradeço também as minhas irmãs Nancy Capretz Batista
da Silva e Juliana Capretz Batista da Silva por seu afeto e apoio em todas as etapas do
meu trabalho. Aos “meninos” Conan e Pinguinho por dez anos de amizade e pela
receptividade em todas as minhas voltas pra casa. Vocês estão sempre comigo!
Agradeço a Bruna, meu amor, minha companheira, por todo seu amor, carinho,
dedicação, atenção, compreensão pela minha ausência em momentos importantes e por
ter sido minha consciência em períodos extremamente difíceis. Sua ajuda na organização
do segundo volume da tese e na revisão do texto foram extremamente importantes.
Agradeço também sua família, Sônia, Márcio, Manoel, Vitor, César e Mônica por me
receberem e me acolherem tão bem, além de me ajudarem em vários aspectos na minha
vida paulistana.
Ao meu orientador Prof. Dr. Marcelo R. de Carvalho pela confiança depositada
em mim durante o doutorado, por todo tempo de convivência desde minha iniciação
científica e por me ceder a oportunidade de trabalhar com um grupo tão intrigante de
peixes.
Aos amigos de Laboratório, Thiago Silva Loboda, João Pedro F. A. F. Silva,
Diego Francisco Biston Vaz, André Luis da Silva Casas, Flavia Petean, Renan Andrade
Moreira, Karla Soares, Andrea Paixão, Leandro Yokota, Victor Giovannetti, Caio Gomes,
Akemi Shibuya, Carolina Laurini, Maíra Portella, Mateus Soares, Murilo Carvalho e
Sarah Viana, pela sua amizade, sugestões e ajuda no meu trabalho. Thiago, Diego, Joao
Pedro e André ainda são especialmente agradecidos pela ajuda em diversos aspectos
importantes durante o meu doutorado. Wilson Soares é agradecido pelas ilustrações.
iv
Diego Vaz, Carolina Laurini, Mariane Targino Rocha e o Prof. Dr. Hussam Zaher
ainda são agradecidos pela ajuda com a utilização do TNT.
Ao meu amigo Eduardo Pinto (Cabra), por toda sua ajuda, companheirismo, pelas
ótimas risadas e ótima convivência nesses quatro anos dividindo apartamento em São
Paulo.
Ao docente do Departamento de Zoologia do Instituto de Biociências, Prof. Dr.
Fernando Portella de Luna Marques pelo material de coleta importante para o presente
projeto.
À Prof. Dra. Mônica de Toledo Piza Ragazzo do Departamento de Zoologia do
Instituto de Biociências da USP por toda a ajuda, sugestões importantes envolvendo meu
projeto e com literatura pertinente ao presente estudo.
Ao Prof. Dr. George Mattox, do Departamento de Biologia da Universidade
Federal de São Carlos (UFSCar, Sorocaba), por sua ajuda e sugestões valiosas durante
meu doutorado.
Aos pesquisadores Profs. Drs. José Lima de Figueiredo e Aléssio Datovo do
Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP, São Paulo). O Prof. Dr. José
Lima de Figueiredo é especialmente agradecido por todo seu esforço e suporte durante
meu período de pós-graduação na USP em São Paulo.
Aos amigos do Museu de Zoologia da USP, Túlio Franco Teixeira, Fernando
Dagosta, Marina Loeb, Henrique Rosa Varella e Priscila Camelier por toda a ajuda e pelas
boas risadas.
Ao técnico do Museu de Zoologia da USP, Michel Gianeti pela ajuda no
tombamento de material ictiológico vinculado ao presente estudo e a outros projetos.
v
Aos pesquisadores e amigos do Instituto de Biociências da USP, Marco Sena,
Orlemir Carrerette, Karla Paresque, Marcelo Fukuda, Julia Beneti, Renato Nagata, Nilvea
Ramalho, Cristiano Costa, Thais Miranda, Pedro Dias, Mariane Targino Rocha e Adriana
Jeckel por toda sua ajuda durante o desenvolvimento do meu trabalho.
À coordenação do Programa de Pós-Graduação em Zoologia do Instituto de
Biociências da USP por financiar viagem para visita a coleção da UERJ e MNRJ no Rio
de Janeiro.
Ao Prof. Dr. Marcelo Britto do Museu Nacional do Rio de Janeiro (MNRJ), por
sua receptividade e suporte durante minha visita a coleção de peixes.
Aos membros do Laboratório de Taxonomia de Elasmobrânquios da Universidade
do Estado do Rio de Janeiro (UERJ), Prof. Dr. Ulisses leite Gomes, Dr. Hugo Ricardo
Secioso Santos e Rafael Fernandes Lopes por toda a receptividade e ajuda durante minha
visita.
Aos membros da Academy of Natural Sciences, Philadelphia (ANSP), Mark
Henry Sabaj Pérez, John Lundberg, Kile Luckenbill e Mariangeles Arce por toda a ajuda
e receptividade durante minha visita à coleção de peixes.
Aos membros do National Museum of Natural History (USNM), Washington,
DC, Jeff Williams, Richard Vari, Jeff Clayton, Sandra Raredon, Kris Murphy e Diane
Pitassy por toda a ajuda e receptividade durante visita a coleção de peixes. Os amigos e
pesquisadores brasileiros Prof. Dr. Fernando Jerep, Guilherme Dutra e Carlos David de
Santana são agradecidos pela amizade e ótimo período de convivência durante minha
visita à Washington.
Aos membros do California Academy of Sciences (CAS), San Francisco, Dave
Catania, Luiz Rocha, Jon Fong, Mysi Hoang, Benito Santos e Moises Bernal por toda o
vi
suporte e receptividade durante minha visita à coleção de peixes. Agradeço também a
amiga Sasha Li por toda a ajuda durante minha visita a San Francisco.
Aos membros do American Museum of Natural History (AMNH), Nova Iorque,
John Sparks, Barbara Brown, Radford Arrindell e Robert Schelly por todo o suporte
durante minha visita à coleção de peixes.
Aos técnicos do setor de diagnóstico por imagem Reginaldo Barboza Silva e Hugo
Idalgo por toda sua ajuda durante os eventos de radiografia de espécimes de
Chondrichthyes.
Às secretárias do Departamento de Zoologia do Instituto de Biociências da USP,
Marly Salviano de Almeida, Maria Lúcia Vieira e Luzineia Ongaro Juquer.
Aos funcionários do Departamento de Zoologia do Instituto de Biociências da
USP, Ênio Mattos, Phillip Lenktaitis e Claudemir A. Lopes.
Aos membros da Secretaria de Pós-Graduação do Instituto de Biociências da USP,
Lilian Parpinelli, Erika Harumi Takamoto de Camargo, Helder Rossi Santos Souza e Vera
Lúcia Barboza Lima.
A realização deste projeto foi possível graças ao financiamento direto da
Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) na forma de bolsa de
doutorado (FAPESP 2010/52677-6) e BEPE (FAPESP 2012/22692-9).
vii
ÍNDICE
AGRADECIMENTOS.................................................................................................... iv
ÍNDICE............................................................................................................................ viii
1. INTRODUÇÃO........................................................................................................... 01
1.1. Padrões esqueléticos das nadadeiras pares nos Gnatostomados............................ 01
1.2. Esqueleto das nadadeiras pares e cinturas em Chondrichthyes.............................. 06
1.3. Questões filogenéticas em Chondrichthyes........................................................... 11
2. OBJETIVOS................................................................................................................ 14
3. MATERIAIS E MÉTODOS........................................................................................ 15
3.1. Material................................................................................................................. 15
3.2. Análise anatômica................................................................................................. 27
3.3. Analise filogenética .............................................................................................. 28
4. RESULTADOS........................................................................................................... 30
4.1. Subclasse Elasmobranchii....................................................................................... 30
4.1.1.Ordem Hexanchiformes............................................................................. 30
4.1.1.1. Família Chlamydoselachidae................................................................. 30
4.1.1.2. Família Hexanchidae.............................................................................. 32
4.1.2. Ordem Echinorhiniformes......................................................................... 39
4.1.2.1. Família Echinorhinidae.......................................................................... 39
4.1.3. Ordem Squaliformes................................................................................. 41
4.1.3.1. Família Squalidae................................................................................... 41
4.1.3.2. Família Centrophoridae ......................................................................... 48
4.1.3.3. Família Etmopteridae ............................................................................ 51
4.1.3.4. Família Somniosidae.............................................................................. 59
4.1.3.5. Família Oxynotidae ............................................................................... 76
4.1.3.6. Família Dalatiidae ................................................................................. 78
4.1.4. Ordem Pristiophoriformes......................................................................... 85
4.1.4.1. Família Pristiophoridae.......................................................................... 85
4.1.5. Ordem Squatiniformes.............................................................................. 89
4.1.5.1. Família Squatinidae................................................................................ 89
4.1.6. Ordem Heterodontiformes......................................................................... 92
4.1.6.1. Família Heterodontidae ......................................................................... 92
4.1.7. Ordem Orectolobiformes ........................................................................ 96
viii
4.1.7.1. Família Hemiscylliidae.................................................................................. 96
4.1.7.2. Família Ginglymostomatidae......................................................................... 104
4.1.7.3. Família Stegostomatidae................................................................................ 106
4.1.7.4. Família Rhinchodontidae............................................................................... 108
4.1.8. Ordem Lamniformes......................................................................................... 110
4.1.8.1. Família Lamnidae.......................................................................................... 110
4.1.8.2. Família Pseudocarchariidae........................................................................... 114
4.1.8.3. Família Alopiidae.......................................................................................... 117
4.1.8.4. Família Odontaspididae................................................................................. 119
4.1.8.5. Família Mitsukurinidae.................................................................................. 121
4.1.9. Ordem Carcharhiniformes................................................................................. 123
4.1.9.1. Família Scyliorhinidae................................................................................... 123
4.1.9.2. Família Proscylliidae..................................................................................... 145
4.1.9.3. Família Triakidae........................................................................................... 149
4.1.9.4. Família Pseudotriakidae................................................................................. 164
4.1.9.5. Família Leptochariidae.................................................................................. 166
4.1.9.6. Família Carcharhinidae ................................................................................. 168
4.1.9.7. Família Sphyrnidae........................................................................................ 194
4.1.10. Ordem Pristiformes ......................................................................................... 202
4.1.10.1.Família Pristidae........................................................................................... 202
4.1.11. Ordem Rhinobatiformes ................................................................................. 210
4.1.11.1. Família Platyrhinidae................................................................................... 210
4.1.11.2. Família Rhinidae.......................................................................................... 212
4.1.11.3. Família Rhynchobatidae.............................................................................. 215
4.1.11.4. Família Rhinobatidae................................................................................... 217
4.1.12. Ordem Torpediniformes.................................................................................. 237
4.1.12.1. Família Narcinidae....................................................................................... 237
4.1.12.2. Família Torpedinidae................................................................................... 240
4.1.13. Ordem Rajiformes........................................................................................... 247
4.1.13.1. Família Arhynchobatidae............................................................................. 247
4.1.13.2. Família Rajidae............................................................................................ 261
4.1.13.3. Família Anacanthobatidae........................................................................... 271
4.1.14. Ordem Myliobatiformes.................................................................................. 275
ix
4.1.14.1. Família Potamotrygonidae .......................................................................... 275
4.1.14.2. Família Urotrygonidae................................................................................. 298
4.1.14.3. Família Urolophidae.................................................................................... 303
4.1.14.4. Família Dasyatidae....................................................................................... 310
4.1.14.5. Família Gymnuridae.................................................................................... 334
4.1.14.6. Família Myliobatidae................................................................................... 336
4.1.14.7. Família Rhinopteridae.................................................................................. 341
4.2. Subclasse Holocephalii........................................................................................... 345
4.2.1. Ordem Chimaeriformes..................................................................................... 345
4.2.1.1. Família Callorhynchidae................................................................................ 345
4.2.1.2. Família Rhinochimaeridae............................................................................. 352
4.2.1.3. Família Chimaeridae...................................................................................... 358
5. DISCUSSÃO............................................................................................................... 365
5.1. Caracteres propostos para o esqueleto apendicular............................................... 365
5.2. Análise Filogenética............................................................................................. 432
5.3. Monofilia dos Galeomorphii e suas inter-relações................................................ 433
5.3.1. Monofilia dos Heterodontiformes..................................................................... 436
5.3.2. Monofilia dos Orectolobiformes e suas inter-relações...................................... 437
5.3.3. Monofilia dos Lamniformes e suas inter-relações............................................. 440
5.3.4. Monofilia dos Carcharhiniformes e suas inter-relações.................................... 442
5.4. Monofilia dos Squalomorphii e suas inter-relações.............................................. 445
5.4.1. Monofilia e inter-relações dos Hexanchiformes............................................... 450
5.4.2. Monofilia dos Squaliformes e suas inter-relações............................................. 452
5.4.3. Monofilia dos Echinorhiniformes, Squatiniformes e Pristiophoriformes......... 455
5.5. Monofilia e inter-relações dos Batoidea................................................................ 458
5.5.1. Monofilia dos Torpediniformes........................................................................ 466
5.5.2. Monofilia e inter-relações dos Rhinobatiformes............................................... 468
5.5.3. Monofilia e inter-relações dos Rajiformes........................................................ 474
5.5.4. Monofilia e inter-relações dos Myliobatiformes............................................... 477
5.6. Monofilia dos Holocephali................................................................................... 484
6. CONCLUSÃO............................................................................................................. 487
7. RESUMO.................................................................................................................... 488
8. ABSTRACT................................................................................................................ 489
x
Description:Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) na forma de Esqueleto das nadadeiras pares e cinturas em Chondrichthyes.
