Table Of ContentПАРАЗИТОЛОГ И Я, 26, 2, 1 99 2
УДК 576.895.122 : 591.341
© 1992
РИТМ ЭМИССИИ ЦЕРКАРИЙ BUNODERA LUCIOPERCAE
И PHYLLODISTOMUM ELONGATUM
А. Е. Жохов
Изучены ритмы эмиссии церкарий В. luciopercae и Ph. elongaturn. Церкарии В. luciopercae
выходят из моллюсков в светлое время суток, Ph. elongaturn — в сумерки и ночью. Установлено,
что пик выхода церкарий в разные месяцы приходится на разные часы. Предполагается, что
динамика ритма эмиссии церкарий в течение репродуктивного периода партенит регулируется
световым режимом.
В своих жизненных циклах трематоды используют различные приспособле-
ния, благоприятствующие встрече со своими хозяевами. Среди этих биологи-
ческих приспособлений особое место занимают суточные ритмы эмиссии церка-
рий, благодаря которым в период наибольшей активности хозяина достигается
максимальная концентрация инвазионных личинок.
До сих пор суточный ритм эмиссии церкарий рассматривался как явление,
постоянное для вида. Некоторые авторы предлагают считать его признаком,
диагностирующим вид (Усинене, 1980). К настоящему времени установлено
существование полиморфизма ритма эмиссии. На примере Schistosoma mansoni
показано, что в 9 популяциях паразита из одного очага ритмы эмиссии были
неодинаковы (Theron, 1985), выделены 3 фенотипа биоритмов. Эти отличия
объясняются тем, что в этих популяциях роль окончательного хозяина выпол-
няют разные виды животных и человек. Данные последней работы свидетель-
ствуют, что ритм эмиссии церкарий — явление сложное и многообразное и
вряд ли может быть использовано в качестве диагностирующего признака.
В данной работе описывается динамика суточной эмиссии церкарий
В. luciopercae и Ph. elongaturn, партениты которых развиваются в пресноводном
двустворчатом моллюске Pisidium amnicum. Наблюдения проводились в разные
месяцы, что позволило установить непостоянство суточного ритма эмиссии
церкарий в течение репродуктивного периода партенит.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Моллюсков Р. amnicum, естественно инвазированных партенитами В. lucio-
percae и P. elongaturn, собирали в реках в окрестностях г. Ярославля. В период
с 1985 по 1989 г. проводились круглосуточные наблюдения эмиссии церкарий
по 11 датам с июня по декабрь.
Эмиссия изучалась при естественном освещении и температуре воды
в июне—августе 22—24, в сентябре—декабре— 18°. Число вышедших церка-
рий подсчитывалось через каждые 2 ч. Всего прослежены ритмы эмиссии
церкарий у 130 моллюсков.
148
РЕЗУЛЬТАТЫ
Большинство церкарий В. luciopercae выходит из моллюсков в светлое
время суток и лишь незначительная часть — в темноте (рис. 1). В течение
суток, как правило, наблюдается один пик выхода. Из рис. 1 видно, что в разные
месяцы пик выхода приходится на разные часы. В динамике выхода церкарий
прослеживается определенная закономерность. В июне пик эмиссии происходит
утром (с 5 до 7 ч), в июле — вечером (с 17 до 19 ч), в августе и сентябре —
ближе к середине дня (с 9 до 11 ч).
Ритм эмиссии церкарий Ph. elongatum изучался отдельно для церкарий круп-
ного и мелкого типов. В предыдущей статье (Жохов, 1991) указывалось
на существование у Ph. elongatum церкарий двух типов, отличающихся
не только морфологическими, но и биологическими особенностями. Для церка-
рий мелкого типа характерна низкая плавательная активность и меньшая,
чем у крупных, продолжительность жизни. Считается, что образование церкарий
мелкого типа имеет физиологическую природу и связано с нарушением жизне-
деятельности спороцист. Типичными для данного вида церкариями являются
личинки крупного типа. Ритмы эмиссии церкарий двух типов различаются.
Церкарии крупного типа выходят из моллюсков в сумеречное и ночное
время, имеется один четко выраженный пик (рис. 2). Так же, как у В. lucioper-
cae, пик эмиссии в разные месяцы приходится на разное время. Пик сме-
щается с вечерних сумерек в июле (с 19 до 21 ч) к утренним сумеркам
в сентябре (с 5 до 7 ч) и далее на светлое время суток в декабре (с 9 до 11 ч).
У церкарий мелкого типа в июне и июле выход приурочен к темной фазе
суток. Пик эмиссии выражен нечетко (рис. 3). В августе и сентябре все
церкарии выходят в светлой фазе суток, пик выражен отчетливо.
Был прослежен ритм эмиссии церкарий В. luciopercae и Ph. elongatum
у моллюсков, зараженных партенитами обоих видов (рис. 4). При совместном
I
50
т
JO
10
о
IV
Л
30
10
о
11 131517192123 1 3 5 7 9 111315171921231 3 5 7 9
Рис. 1. Ритм эмиссии церкарий В. luciopercae за период с июня по сентябрь (/—IV).
I— 13—26.06 (п 19); //— 10—22.07 (п 16), /// — 5—27.08 (п 37); IV — 6.09 (п 4); по оси абсцисс —
время, в час; по оси ординат — церкарии, в %.
Fig. 1. Emission rhythm of В. luciopercae cercariae from June to September (I—IV).
149
I Рис. 2. Ритм эмиссии церкарий Ph. elongatum крупного
50 типа за период с июня по декабрь (/—V).
/—13—16.06 (я 6); //—11 — 15.07 (п 4); /// — 5—27.08
{п 25); IV — 6.09 {п 3); V — 7.12 (п 1). Остальные обозначе-
ния такие же, как на рис. 1
30
Fig. 2. Emission rhythm of Ph. elongatum cercariae of the
large type from June to December (/—V).
10
паразитировании у одного моллюска ритм
эмиссии для каждого вида выглядит так же,
о
как при одиночной инвазии в том же месяце.
II Выход церкарий по времени четко разделен:
50 В. luciopercae выходят в светлое время суток,
Ph. elongatum — в сумерки.
30 ОБСУЖДЕНИЕ
Существует несколько точек зрения на
причины, определяющие динамику суточной
эмиссии церкарий. В тех случаях, когда она
10
рассматривается как одна из адаптаций
о к заражению второго промежуточного хозяи-
на, пик эмиссии связывают с периодом наи-
ш
большей активности второго промежуточного
w
хозяина (Гинецинская, 1968; Белякова, Жал-
цанова, 1987; Combes, Theron, 1977; Wallet
е. а., 1985). Церкарии Ph. elongatum внеш-
ним видом и поведением имитируют личинок
20
и куколок комаров. Мальки карповых рыб
заражаются, поедая таких церкарий (Жохов,
1987). Вероятно, у этого вида трематод пик
о выхода церкарий предшествует периоду наи-
более активного питания мальков в утренние
N
и вечерние часы.
50
Для В. luciopercae вторым промежуточ-
ным хозяином служат многие виды планктон-
ных ракообразных (Wisniewski, 1958; Иешко,
30 1988). Жизнедеятельность зоопланктеров
подчинена различным циркадным ритмам.
Для них характерны суточные вертикальные
10 миграции, а для некоторых — образование
скоплений (Мордухай-Болтовской, Столбу-
о нова, 1982). Однако факторы, определяющие
циркадные ритмы рачков, столь сложны и
У
многообразны, что установить какую-либо
50
связь между поведением рачков и ритмом
эмиссии церкарий В. luciopercae невоз-
можно.
30 На биоритмику выхода церкарий опреде-
ленное влияние оказывает поведение и фи-
зиологическое состояние хозяина. Однако
этот аспект следует рассматривать отдельно
10
применительно к брюхоногим и двуствор-
чатым моллюскам. Для некоторых видов
о
11 1315171921231 3 5 7 3 церкарий, пар-азитирующих у переднежабер-
150
%
/
50
У)
JO
20
10
о
о
11 13 1517192123 1 3 5 7 9
л
• f Ш2
Рис. 4. Ритм эмиссии церкарий В. luciopercae и Ph. elonga-
w
tum при совместном паразитировании у одного моллюска.
1 —В. luciopercae; 2 — Ph. elongatum-, 21—27.08 (п 2).
Fig. 4. Emission rhythm of B. luciopercae and Ph. elongatum
20 cercariae under condition of the double invasion of one
mollusc.
о Рис. 3. Ритм эмиссии церкарий Ph. elongatum мелкого типа
за период с июня по сентябрь (/—IV).
/—16—25.06 {п 6); //—11 — 15.07 (я 5); /// — 21.08 {п 1);
Ill IV — 6.09 (п 1).
Остальные обозначения, как на рис. 1.
ко
Fig. 3. Emission rhythm of Ph. elongatum cercariae of the
small type from June to September (/—IV).
20
ных брюхоногих моллюсков, динамика выхо-
да церкарий действительно зависит от физио-
логического состояния моллюска-хозяина. В
0 частности, активное состояние хозяина благо-
приятствует выходу личинок (Близнюк, Черно-
17 горенко, 1964; Палиенко, 1978). Механизмы,
регулирующие эмиссию церкарий, очень слож-
00
ны для анализа, когда хозяином является
пластинчатожаберный моллюск. В этом слу-
чае к факторам, связанным с поведением
20 моллюска, добавляется его фильтрационная
активность, которая может оказывать сущест-
венное влияние на ритм эмиссии. Церкарии
описываемых видов выходят из моллюсков
о
11 13 1517192123 1 3 5 1 9 пассивно через выводной сифон. Будет естест-
венным предположить, что ритм эмиссии связан
с фильтрационной активностью хозяина. Моллюски P. amnicum филь-
труют, полностью зарывшись в грунт. Фильтрация осуществляется в грунте
через узкий канал диаметром около 1 мм, который образуется над сифоном
(рис. 5). Во время передвижения по дну моллюск почти полностью зарывается
в грунт, над поверхностью торчит лишь вершина раковины (рис. 6). Вероятно,
во время передвижения фильтрация прекращается и выход церкарий невозмо-
жен. Результаты изучения фильтрационной активности многих видов моллюсков
свидетельствуют о том, что продолжительность фильтрации у них в течение
суток составляет 50—70 % времени (Кондратьев, 1970; Алимов, 1981) и наи-
более активно они фильтруют в дневные часы. По нашим наблюдениям,
в лабораторных условиях P. amnicum большую часть дневного времени
151
Рис. 5. Положение моллюска P. amnicum в грунте в процессе фильтрации.
Fig. 5. The position of the mollusc P. amnicum in the ground during the filtration process.
Рис. 6. Положение моллюска P. amnicum в грунте во время передвижения.
Fig. 6. The position of the mollusc P. amnicum in the ground during its motion.
фильтруют, а ночью начинают активно передвигаться. Возможно, что ритм
эмиссии В. luciopercae совпадает с ритмом фильтрации хозяина. Церкарии
Ph. elongatum выходят в темное время суток, и это позволяет предположить,
что у зараженных моллюсков изменяется ритм фильтрационной активности.
В работе по изучению эмиссии церкарий Bucephalus polymorphus Baer, 1827 из
моллюсков Dreissena polymorpha авторы установили, что суточные ритмы этих
процессов совпадают и пик выхода церкарий соответствует периоду макси-
мальной фильтрации (Wallet е. а., 1985).
Процесс эмиссии церкарий состоит из двух этапов: выход церкарий из парте-
нит с последующим накоплением в мантийной полости и выход из моллюска-
хозяина. Первый из этих этапов обусловлен генетически (Theron, Combes,
1983; Mouahid, Theron, 1986; Mouahid, Combes, 1987). Второй этап подвержен
влиянию факторов, связанных с поведением хозяина и внешней средой. Из-
вестно, что ритм эмиссии регулируется световым режимом. Изменение естествен-
ного светового режима нарушает ритм эмиссии (Усинене, 1974; Курандина,
1978; Черногоренко и др., 1978; Williams е. а., 1984; Wallet е. а., 1985;
Webber е. а., 1986; Raymond, Probert, 1987). В естественных условиях в течение
года постепенно меняется соотношение светлой и темной фаз суток, высота
подъема солнца над горизонтом и другие факторы. Можно думать, что динамика
ритма эмиссии церкарий в течение репродуктивного периода партенит каким-то
образом регулируется световым режимом. Действительно, пик выхода церкарий
Ph. elongatum приурочен к сумеркам. Поскольку в умеренных широтах в течение
года продолжительность дня и ночи изменяется, то время наступления
сумерек в разные месяцы приходится на разные часы. Вслед за сумерками
смещается и пик выхода церкарий. Однако остается непонятным, почему в пер-
вой половине лета пик выхода приходится на утренние сумерки, а во второй —
на вечерние.
152
Список литературы
Алимов А. Ф. Функциональная экология пресноводных двустворчатых моллюсков. Л.: Наука,
1981. 247 с.
Белякова Ю. В., Жалцанова Д.-С. Д. Суточный ритм эмиссии и биология церкарий
Plagiorchis multiglandularis Semenov, 1927 //Изв. АН КазССР. Серия биол. 1987. № 4.
С. 89—90.
Близнюк И. Д., Черногоренко М. И. Об эмиссии церкарий Opisthorchis felineus Riv.
из тела промежуточного хозяина // Проблемы паразитологии. Киев: Наукова Думка, 1964.
С. 73—76.
Гинецинская Т. А. Трематоды, их жизненные циклы, биология и эволюция. Л.: Наука,
1968. 411 с.
Жохов А. Е. О цикле развития и биологии трематод Phyllodistomum elongaturn (Fasciolata,
Gorgoderidae) //Паразитология. 1987. Т. 21, № 2. С. 134—139.
Жохов А. Е. Два типа церкарий трематоды Phyllodistomum elongaturn (Fasciolata, Gorgo-
deridae) из моллюсков Pisidium amnicum //Паразитология. 1991. Т. 25, вып. 1. С. 63—68.
Иешко Е. П. Популяционная биология гельминтов рыб. Л.: Наука, 1988. 119 с.
Кондратьев Г. П. Фильтрационная и минерализационная работа двустворчатых моллюсков
Волгоградского водохранилища: Автореф. дис. . . . канд. биол. наук. М., 1987. 20 с.
Курандина Д. П. Суточный ритм эмиссии короткохвостых церкарий (Cercaria micrura Fil.)
и продолжительность их свободной жизни // Проблемы гидропаразитологии. Киев: Наукова
Думка, 1978. С. 112—122.
Мордухай-Болтовской Ф. Д., Столбунова В. Н. О неравномерности распределения
зоопланктона в верхневолжских водохранилищах // Экология водных организмов верхне-
волжских водохранилищ. Л.: Наука, 1982. С. 88—99.
Палиенко Л. П. О суточном ритме выхода церкарий Apophallus miihlingi,
Jagersk., из тела моллюсков//Проблемы гидропаразитологии. Киев: Наукова Думка,
1978. С. 126—131.
Усинене Б. Суточная динамика выхода гимноцефальных церкарий // Acta parasitologica
lituanica. 1974. Vol. 12. P. 131 — 136.
Усинене Б. Изучение биологии личинок трематод рода Psilotrema Odhner, 1911 //Вопросы
паразитологии водных беспозвоночных животных. Вильнюс, 1980. С. 110—111.
Черногоренко М. И., Комарова Т. И., Курандина Д. П. Жизненный цикл трематоды
Plagioporus skjabini Kowal, 1951 (Allocreadiata, Opecoelidae) // Паразитология. 1978. Т. 12,
вып. 6. С. 479—485.
Combes С., Theron A. Rhytmes d'emergence des cercaires de Trematodes et leur interet dans
l'infestation de l'homme et des animaux // Inst. Biol. Publicaciones especiales. Volume in
memoriam Prof. Caballero у Caballero. 1977. Vol. 4. P. 141 —150.
Mouahid A., Combes C. Genetic variability of Schistosoma bovis cercarial production
according to miracidial dose //J. Helminthol. 1987. Vol. 61, N 1. P. 89—94.
Mouahid A., Theron A. Schistosoma bovis: patterns of cercarial emergence from snails of the
genera Bulinus and Planorbarius // Exp. parasitol. 1986. Vol. 62, N 3. P. 389—393.
Raymond К. M., Probert A. J. The effect of light and darkness on the production
of cercariae of Schistosoma haematobium from Bulinus globosus//J. Helminthol.
1987. Vol. 61, N 4. P. 291—296.
Theron A. Polymorphisme du rythme d'emission des cercaires de Schistosoma mansoni et ses
relations avec 1'ecologie de la transmission du parasite//Vie Milieu. 1985. Vol. 35, N 1.
P. 23—31.
Theron A., Combes C. Analys genetique du rythme d'emergence de cercaires de Schistosoma
mansoni par croisement de souches a pics d'emission precoces ou tardifs // C. R. Acad.
Sci. Ser. 3. 1983. Vol. 297, N 12. P. 571—574.
Wallet M., Theron A., Lambert A. Rythme d'emission des cercaires de Bucephalus
polymorphus Baer, 1827 (Trematoda, Bucephalidae) //Ann. Parasitol. Hum. Сотр. 1985.
Vol. 60, N 6. P. 675—684.
Webber R. A., R a u M. E., Lewis D. J. The effect of various light regimes on the emergence
of Plagiorchis noblei cercariae from the molluscan intermediat host, Stegnicola elodes //
J. Parasitol. 1986. Vol. 72, N 5. P. 703—705.
Williams C. L., W e s s e 1 s W. S., G i 1 b e r t s о n D. E. Comparison of the rhythmic emergence
of Schistosoma mansoni cencariae from Biomphalaria glabrata in different lighting regimens //
J. Parasitol. 1984. Vol. 70, N 4. P. 450—452.
Wisniewski W. L. The development Cycle of Bunodera luciopercae (O. F. Miiller) //Acta
parasitol. pol. 1958. Vol. 6, fasc. 8/21. P. 289—307.
Институт биологии Поступила 6.05.1991
внутренних вод АН СССР, п. Борок
5 Паразитология, № 2, 1992 г. 153
EMISSION RHYTHM OF THE CERCARIAE OF BUNODERA LUCIOPERCAE
AND PHYLLODISTOMUM ELONGATUM
A. E. Zhokhov
Key words: emission of cercariae, daily rhythm, Phyllodistomum elongatum, Bunodera luciopercae
SUMMARY
Daily rhythms of emission of Bunodera luciopercae and Phyllodistomum elongatum cercariae
were studied on 130 molluscs of Pisidium amnicum. Observations were conducted on the 11th
of June to December. Most B. luciopercae cercariae emerge at light time of the day and a definite
regularity is traced in their emission. In June the emission peak takes place in the morning (from
5 to 7 a. m.), in July in the evening (from 5 to 7 p. m.), in August
and September about midday (from 9 to 11 a. m.). Large and small Ph. elongatum cercariae
have different rhythms of emission. Large cercariae emerge from molluscs in the twilight and
at night. The peak of emergence is shifted from the evening twilight in July (from 7 to 9 p. m.) to the
morning twilight in September (from 5 to 7 a. m.) and further on to the light time of the day
in December (from 9 to 11 a. m.). In small cercariae the emergence in June and July is timed to the
dark period of the day and in August and September to the light one. The emission rhythm
of cercariae of both species at the common parasitism on one mollusc has been traced. The
rhythm of emergence for each species looks the same as during the single invasion in the
same month. The emergence of cercariae is quite distinct in time: B. luciopercae emerges at the
light time of the day and Ph. elongatum in the twilight. It is suggested that the emission rhythm
of B. luciopercae cercariae is associated with the filtration activity rhythm of the mollusc.
The dynamics of emergence of Ph. elongatum cercariae is regulated by the light regime. In moderate
latitudes in different months the twilight sets in at different time. Following the twilight the emergence
peak of cercariae shifts as well.
