Ecotoxicological Effects of Silver Nanoparticles in Biosolid-Amended Soils to the Earthworm ...

104 Pages·2016·1.22 MB·English

Ecotoxicological Effects of Silver Nanoparticles in Biosolid-Amended Soils to the
Earthworm Eisenia fetida and the Crop Hordeum vulgare

Mónica González Linares

Department of Natural Resource Sciences
McGill University, Montréal
November, 2016

A thesis submitted to McGill University
In partial fulfillment of the requirements for the degree of
Master of Science

©Mónica González Linares, 2016
Suggested short title:
Ecotoxicity of Silver Nanoparticles to Earthworms and Barley
Abstract
The antibacterial properties of silver nanoparticles (AgNP) make them a desirable material
for use in the health industry and in many consumer products. The AgNP released from
consumer products during regular use and disposal will end up in water treatment plants
where they will become a component of the solid wastes that undergo treatment to
generate municipal biosolids. When treatment lagoons are emptied, a substantial amount of
biosolids is recycled by land application to agricultural fields as fertilizer. This procedure
represents a direct pathway for AgNP to enter the soil.
There is scant information on the possible effects of AgNP in biosolid-amended soils to the
indigenous soil organisms and plants, which highlights the need for nanoecotoxicological
testing.
The first objective of this thesis was to assess the effects of biosolid-amendments spiked
with different concentrations of AgNP on the survival and reproduction of the earthworm
Eisenia fetida in soil, as well as the bioaccumulation of Ag in the earthworm tissue after 28 d
exposure. Biosolid-amended soils were a natural soil (Delacour series) from an agricultural
field and an artificial soil (OECD standard soil) prepared in the laboratory. Lethal effects
were measured in earthworms exposed to biosolids in the natural soil spiked with up to
1302.3 mg Ag kg-1 dry soil. Earthworm reproduction was affected in both soil types, where
cocoon and juvenile production was reduced at high concentrations of AgNP in biosolid-
amended soil. Silver bioaccumulation in earthworm tissue increased monotonically in both
soil types as the AgNP concentration in biosolids increased and the maximum amount of
bioaccumulated Ag (at the highest concentration of AgNP exposure) was of 62.7 mg Ag kg-1
dry tissue.
The second objective of this thesis was to determine the effects of AgNP on barley shoot
and root growth in natural and artificial biosolid-amended soils, as well as Ag
bioaccumulation in barley tissue. Barley exposed to soils with up to 365.5 mg Ag kg-1 were
negatively affected in both their shoot and root development. Silver bioaccumulation in
III
shoot and root tissue behaved monotonically in both soil types as the Ag concentration
biosolid-amended in soil increased. Roots bioaccumulated more Ag (up to 836.9 mg Ag kg-1
dry tissue) than shoots (up to 11.9 mg Ag kg-1 dry tissue).
The negative effects of AgNP on earthworms and barley were observed at concentrations
that are orders of magnitude greater than the expected concentration of Ag in agricultural
fields receiving municipal biosolids. In conclusion, it seems unlikely that biosolids containing
AgNP would have adverse effects on soil organisms and plants when agricultural producers
follow the current guidelines in applying biosolids as a soil amendment and fertilizer.

IV
Resumé
Les propriétés antibactériennes des nanoparticules d'argent (AgNP) en font un matériau
souhaitable pour leur utilisation dans l'industrie de la santé et dans nombreux produits de
consommation. Les AgNP libérées des produits de consommation lors de l'utilisation et de
l'élimination régulière finiront dans les usines de traitement de l'eau. Elles deviendront un
composant des déchets solides qui subiront un traitement pour générer des biosolides
municipaux. Lorsque les lagunes de traitement sont vidées, une quantité importante de
biosolides est recyclée par épandage sur les champs agricoles comme engrais. Cette
procédure représente une voie directe pour les AgNP pour entrer dans le sol.

Il y a peu d'informations sur les effets possibles des AgNP contenues dans les sols traités
avec biosolides sur les organismes et les plantes indigènes du sol; ceci met en évidence la
nécessité de poursuivre des tests nano-écotoxicologiques.

Le premier objectif de cette thèse est d'évaluer les effets des traitements de biosolides
enrichis avec différentes concentrations des AgNP sur la survie et la reproduction du ver de
terre Eisenia fetida dans le sol, ainsi que la bioaccumulation de Ag dans le tissu du ver de
terre après 28 jours d'exposition. Deux sols ont été traités avec biosolides: un sol naturel
(série Delacour) pris d'un champ agricole et un sol artificiel (sol standard de l'OCDE) préparé
dans le laboratoire. Les effets létaux ont été mesurés dans les vers de terre exposés à des
biosolides dans le sol naturel enrichi avec jusqu'à 1302.3 mg Ag kg-1 sol sec. La reproduction
du ver de terre a été affectée dans les deux types de sol, où la production de cocons et
juvéniles a été réduite dans le sol traité avec biosolides à des concentrations élevées de
AgNP. La bioaccumulation d’argent dans les tissus du ver de terre a augmenté de façon
monotone dans les deux types de sol avec la concentration des AgNP dans les biosolides et
le montant maximum de Ag bioaccumulé (à la concentration maximale d'exposition au
AgNP) était de 62.7 mg Ag kg-1 tissu sec.

V
Le deuxième objectif de cette thèse est de déterminer les effets des AgNP sur la croissance
de pousse feuilles et de racines d'orge dans les sols naturels et artificiels traités avec des
biosolides, ainsi que la bioaccumulation d’Ag dans les tissus de l'orge. La croissance de l’orge
dans les sols avec jusqu'à 365.5 mg Ag kg-1 a été affectée négativement à la fois dans leur
pousse et le développement des racines. La bioaccumulation d’argent dans le tissu des
feuilles et des racines se comporte de façon monotone dans les deux types de sol en
fonction de l’augmentation de Ag dans les sols amendés avec des biosolides. Les racines ont
accumulé plus d’Ag (jusqu'à 836.9 mg Ag kg-1 tissu sec) que les pousses (jusqu'à 11.9 mg Ag
kg-1 tissu sec).

Les effets négatifs des AgNP sur les vers de terre et de l'orge ont été observés à des
concentrations qui sont des ordres de grandeur supérieure à la concentration attendue d’Ag
dans les champs agricoles recevant des biosolides municipaux. En conclusion, il semble peu
probable que les biosolides contenant des AgNP auraient des effets néfastes sur les
organismes et les plantes du sol lorsque les producteurs agricoles suivent les lignes
directrices actuelles dans l'application des biosolides comme amendement et engrais du sol.

VI
Preface
This thesis follows the guidelines set for a manuscript-based thesis by the McGill University
Graduate and Postdoctoral Studies Office. It is composed of three chapters, preceded by a
general introduction to the subject and followed by overall conclusions from the study.
Chapter 1 consist of a review of relevant literature, which establishes the context and the
objectives of the study. Chapter 2 describes the effect of silver nanoparticles in biosolid-
amended soil to the earthworm Eisenia fetida in two soil types. Chapter 3 investigates the
effect of silver nanoparticles in biosolid-amended soil to the plant Hordeum vulgare (barley)
in two soil types.
The candidate was responsible for designing and conducting all experiments, and for the
analysis, calculations and interpretation of data, including statistical analysis. The candidate
prepared all tables, figures and wrote the manuscripts. Chapter 2 and 3 are intended to be
submitted to international peer-reviewed journals for publication as two scientific articles.
Professor Joann K. Whalen and Dr. Geoffrey I. Sunahara are co-authors on the two scientific
articles. The co-authors provided guidance in the experimental work and editorial assistance
to the candidate during preparation of the manuscripts.

VII
Acknowledgments
I want to firstly thank my supervisor Prof. Joann Whalen for the opportunity of performing
these interesting studies, for her support, patience and advice throughout my masters,
especially as she knew it was hard at the beginning to learn and adapt to a whole new area
of science. I want to also thank Dr. Geoffrey Sunahara for his advice related to my research
and the long talks we had more than once; it was always nice talking to and getting advice
from such an experienced person.
Also, my research would have not been possible without Hélène Lalande; thank you for
providing me with knowledge, advice and endless help through my experimental work,
thank you for all your patience and kind and positive words; also thank you for aiding me in
translating to French the abstract for this thesis.
Thanks to the members of Soil Ecology Research Group, for their help and support during
this journey.
También quiero agradecer a mi papá Jorge González Olvera, gracias, “pa”, por seguirme
apoyando en mis estudios, a pesar de que ya está fuera de tus responsabilidades. Muchas
gracias por haber apoyado esta meta, que ahora se va cumpliendo, no podría haber llegado
hasta este punto sin ti, gracias por creer en mí.
Gracias a mi mamá Evangelina Linares Verduzco, por cada palabra de aliento cuando todo
parecía que se tornaba gris, porque a pesar de la distancia siempre has estado ahí para
seguirme apoyando y empujando hasta cumplir mis metas.
También este sueño no hubiera sido el mismo sin mi Panqué y mi Bolillo que viajaron
conmigo para seguir mis sueños, y a pesar de que hoy ya no están, los sigo llevando en el
corazón.
Por último, quiero agradecer a mi esposo Bernardo Stephan Teufel, quien me impulsó a
regresar a la universidad y caminó junto a mí durante este trayecto para que pudiera cumplir
mi sueño de obtener mi maestría. Gracias a tu sueño de buscar nuevas oportunidades y
VIII
crecer profesionalmente, pude cumplir el mismo sueño. Gracias, “mol”, por tu apoyo
incondicional, consejos, paciencia y ayuda durante estos casi dos años. Gracias por
mostrarme que rendirse nunca es una opción en nuestra familia, y que mientras creamos en
nosotros mismos, podemos lograr lo que nos propongamos.

I want to dedicate this thesis to my mother Evangelina Linares Verduzco,
who did not get to see it finished, but who always, through kind words
and endless love, deeply supported my goal of obtaining my Masters
degree; and who always thought I could do anything I wanted as
long as I kept being honest and worked hard enough.
IX
Table of contents
Abstract .................................................................................................................... III
Resumé ..................................................................................................................... V
Preface ..................................................................................................................... VII
Acknowledgments ................................................................................................... VIII
Table of Contents ..................................................................................................... X
List of Tables ............................................................................................................ XIV
List of Figures .......................................................................................................... XV
List of Abbreviations ............................................................................................... XVIII
Introduction ............................................................................................................. 1
Chapter 1. Literature Review ................................................................................... 3
1.1 Silver nanoparticles: origin and transmission to terrestrial ..........................
environments ............................................................................................... 3
1.1.1 Silver nanoparticles ............................................................................... 3
1.1.2 Release of AgNP into the environment ................................................ 4
1.1.3 Biosolids as a point source of AgNP released into agricultural land .... 6
1.1.4 Transformation and potential toxicity of AgNP in biosolid-amended ..
soils ....................................................................................................... 8
1.2 Indicator organisms for AgNP toxicity assessments in biosolid-amended ...
soils ............................................................................................................. 10
1.2.1 The earthworm Eisenia fetida ............................................................... 10
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