Table Of ContentArnaldoa 24 (1): 369 - 382, 2017 ISSN: 1815-8242 (edición impresa)
http://doi.org/10.22497/arnaldoa.241.241] ISSN: 2413-3299 (edición Online)
Diversidad fenotípica de la cianobacteria
Pseudophormidium tenue (Oscillatoriales,
Microcoleaceae), nuevo reporte para el Perú
Phenotypic diversity of the cyanobacterium Pseudo¬
phormidium tenue (Oscillatoriales, Microcoleaceae),
new record for Perú
Haydee Montoya T., José Gómez C., Mauro Mariano A., EnocJaraP.,
Egma Mayta H., Mario Benavente P.
Museo de Historia Natural, Departamento de Simbiosis Vegetal, UNMSM. Av. Arenales 1256.
Apartado 14-0434. Lima 14, PERÚ.
Instituto de Investigación de Ciencias Biológicas, Facultad de CC. Biológicas, UNMSM
[email protected], [email protected], [email protected]
[email protected]
ARNALDOA 24 (1): Enero - Junio, 2017 I 369
Este es un artículo de £ i licencia CC BY-NC 4.0: https://creativecommons.Org/Hcenses/by-nc/4.0/
Montoya etal:. Diversidad fenotípica de la cianobacteria Pseudophormidium tenue (Oscillatoriales, Microcoleaceae), nuevo reporte para
Recibido: 20-1-2017; Aceptado: 15-111-2017; Publicado: VI-2017; Edición online: 05-VI-2017
Resumen
Los ecosistemas desérticos costeros tropicales están distribuidos ampliamente en el oeste
de Sudamérica. No obstante las tierras áridas de esta región, la disponibilidad hídrica de la
humedad proveniente de las neblinas a nivel del océano Pacífico acarreadas hacia las colinas
(lomas) y las garúas anuales invernales fluctuantes favorecen el desarrollo de comunidades
cianobacteriales extremas. El área de evaluación fue las Lomas de Pachacámac, al sur de
Lima, y las colecciones cianobacteriales estándar (costras, biofilms o matas terrestres) fueron
realizadas irregularmente en 1995 y 2012. Cultivos cianobacteriales en medios BBM y N8
produjeron el crecimiento poblacional de Pseudophormidium tenue Anagnostidis & Komárek
con diversos morfotipos que colonizan los desiertos costeros. Esta especie, nuevo registro
para nuestro país, fue parte de la estructura de los biofilms principalmente y fue reasignada
a los taxones presentes según el enfoque polifásico establecido. La plasticidad fenotípica de
P. tenue con la formación de morfotipos está relacionada con las estrategias de vida como las
ramificaciones de sus talos con formación de estuche notorio bajo condiciones de estrés para
una colonización exitosa.
Palabras clave: biofilms, cianobacteria, cultivos, morfotipos.
Tropical Coastal desert ecosystems are widely distributed in the west of South America.
In spite of the arid lands, the water availability from the wet sea fog drifted from the
Pacific Ocean to Coastal hills (lomas) and the annual winter fluctuating drizzles favor the
development of extreme cyanobacterial communities. The evaluated area was located
in Pachacamac lomas, south of Lima, and the standard cyanobacterial collections (crusts,
biofilms or terrestrial mats) were carried out irregularly in 1995 and 2012. Cyanobacterial
cultures in BBM and N8 media generated the population growth of Pseudophormidium tenue
Anagnostidis & Komárek with diverse morphotypes. This species, new record for our
country, was part of the biofilm structure mainly and it was reassigned to the present taxa
according to the polyphasic approach already established. Phenotypic plasticity of P. tenue
with morphotypes formation is related to its life strategies such as its thalli ramifications with
a notorious sheath formation under stress conditions for successful colonization.
Keywords: biofilms, cyanobacteria, culture, morphotypes.
Introducción especies y cepas cianobacteriales con
fpddaonerisro cmtceLqraisauabtrsseriu oo mcsnlcia oótisearn fsnd o coeeei xbfacotanoetceoolntuóbsesgciaranaiic catrytéaise ots ri.nicg actEorseoas xsm nc is ooptdexnfrioenisvgtn teeoiédtrvsnuseiiiiny dcdteeoéaannst d i cc lliddoooaeessss fcmedKeoveoonnommro lfsutooáuitsplri toeevorgckaasoí sn2af dd0si(si o0Sfic6 oetlo;alra omeTn bgniopeaítmaelrse seyij &ta malhs an oa Cicnl coeeo octnhs muvaeilldneo.a or- r2gB t0rerae0enazx6lnciap)ris.ceal iioc odri1noae9adn 7ldaea7asss;
basados en la evolución de los cloroplastos El florecimiento de comunidades
(eventos de endosimbiosis). Diferentes cianobacteriales en los desiertos costeros
370 I ARNALDOA 2^Íero-Junio,;
ARNALDOA 24(1)|Í
Montoya etaL Diversidad fenotípica de la cianobacteria Pseudophormidium tenue (Oscillatoriales, Micrc para el Perú
de establecer cultivos unicianobacteriales Posición taxonómica de la cianobacteria
(clónales) mediante la técnica de aislamien¬ Pseiidophortnidiiim tenue
tdpd(o1eeo . 5prl %ooc1sur5) lsptmyuilv abiaoqncu uuuttlesootoeicsvl l.qeoa cuEsvce lae i pdonreneo qrmasiu doeaioded sor1i eo 2d s 1qleeí°uaq Ctenur a ilydona ossg1 f 5afmeu rrileeezi dnbraeicrdoaaio¬ass Pt((iKCseenoyuemad noápolrahep okhr ymestitiga da/uil uC.i em2yn0 at1en4t oe)n:b puaoec stiecCriióyana n foitplaarxmookneanórtmyoosicataa)
lizado en base a su crecimiento y formas de
vida obtenidos (Guillard 1975). Clase: Cyanophyceae
Subclase: Oscillatoriophycidae
Los datos morfométricos de la especie
cianobacterial aislada fueron obtenidos bajo Orden: Oscillatoriales
magnificaciones de 400x y lOOOx usando Lamilia: Microcoleaceae
ucLánam mairidcaer nointsiccfioocprapicooi órcanod ma dppeua eraslt aoms Nicreikospofoentc oicegosrn a fuífanusae. GAénnaegrnoo: stidiPss eeut dKoopmhoárrmeikd ium (Lorti)
realizada mediante consulta bibliográfica Especie: Pseudophormidium tenue
especializada (Geitler 1932; Anagnostidis & Anagnostidis & Komárek
Komárek 1988; Komárek & Anagnostidis
2005; Komárek & Hauer 2015). Caracterización de los morfotipos de
Pseudophormidium tenue
Resultados Pseudophormidium con la especie P. tenue
Comunidades cianobacteriales constituye el primer reporte para nuestra
flora cianobacterial peruana como integrante
Las comunidades cianobacteriales de los biofilms desérticos costeros. La
que forman biofilms, biodermas o costras evaluación fenotípica, con la caracterización
heterogéneas y complejas sobre sustrato de los biofilms de P. tenue mediante sus
rocoso y suelo se presentaron fuertemente morfotipos con formas transicionales
adheridas y resistentes a las disturbancias fenotípicas, evidenció variaciones
causadas por la sequía y fuerza del viento intraespecíficas en ambos medios de
en las lomas. La colonización cianobacterial cultivos. Aplicando la revisión del sistema
florece formando biofilms de contorno taxonómico de las Oscillatoriales que
ondulado, textura gelatinosa o coriácea, considera la morfología, distribución de
de diversas tonalidades parduzcas como los tilacoides y el tipo de división celular se
pardo amarillento, pardo verdoso ó pardo asignaron las categorías taxonómicas a la
negruzco. Los biofilms formados por capas especie Pseudophormidium tenue (Komárek
o estratos de filamentos cianobacteriales de & Anagnostidis 2005; Komárek et al. 2014).
diferente espesor, generalmente alcanzaron
ehpctenoaantmsroudtpneaoln n ft5jndos cnorm,ml roSamiacdd yee otssdos,t nerMcea omteioecsnrsxp o isecscpsotoopilerer.i n.uáy dsc P oeLvso eaecsugpo diotnnoo g lapyPtehunlleogsau,rbt mriyNonaicodo nssisppuotosm.s nc, yaapig esonrlneaagddcauoLhdlsooao ssds ao tzdsaou el olnl svlse eogrefsadon, rertoemrsner ogal aa duvz oiceadsordo dnoseps s too iotr su ecixfrufi porlaomarmmsna d(easLinanditsgdoo sooss.
1 - 2). Los filamentos jóvenes uniseriados.
372 I ARNALDOA 2%^Íero-Junio,;
ArnaldoA 24(i)|:
ArnaldoA 24(1 i;
Montoya etal.\ Diversidad fenotípica de la cianobacteria Pseudophormidium tenue (Oscillatoriales, f e), nuevo reporte p
intergenérico de ramificación falsa (Gomont los géneros que pertenecen a esta familia
1892; Fremy 1934). Sin embargo, de acuerdo tenemos a Phorniidium, Pseudophormidium,
a la clasificación de los cianoprocariotas Plnnktothrix, Porphyrosiphon, Symplocn,
empleando el enfoque polifásico Plectonemn Microcoleus entre otros (Anagnostidis
pertenece a las Oscillatoriaceae (Komárek & Komárek 1988). Sin embargo, la
et al. 2014). evaluación fenotípica, ultraestructural
(distribución parietal de tilacoides) y
De las numerosas especies de Plectonemn molecular permitió la creación de un nuevo
consideradas por Geitler (1932) varias han género cianobacterial como Phormidesmis
sido transferidas a otros géneros. De esta (Pseudanabaenaceae) a partir del complejo
forma, las especies delgadas de Plectonemn, de especies de Phorniidium (Komárek et al.
con células largas y ramas falsas raras fueron 2009).
transferidas a los géneros Leptolyngbyn,
Pseudophormidium y Pseudoscytonemn. Komárek & Anagnostidis (2005)
El género Pseudophormidium (Forti) establecieron diferencias entre Pseudo-
Anagnostidis et Komárek, con la phormidium y Phorniidium con la presencia
especie tipo P. phormidioides y con 12 de ramificaciones falsas comunes
especies reconocidas, fue originalmente obligatorias en Pseudophormidium. El género
registrado perteneciente a una sección de Phorniidium, con tricomas cilindricos, sin
Plectonemn. Posteriormente, las especies de ramas falsas, ligeramentre constrictos o no,
Plectonemn sin células discoidales típicas de estuche facultativo, sin aerotopos, de
y ramificaciones falsas comunes fueron (1.8) 11 (15) um de diámetro y célula
transferidas al género Pseudophormidium apical variable, aguda o redondeada, con o
según Anagnostidis & Komárek (1988). sin caliptra, es avalado por investigaciones
ultraestructurales, moleculares y feno-
Las dimensiones de nuestra especie típicas.
están relacionadas con las citadas para
Pseudophormidium tenue (Thuret ex Gomont) En la revisión del orden Oscillatoriales,
Anagnostidis et Komárek, con células Anagnostidis & Komárek (1988) crearon el
vegetativas entre (4)-5-10 (16.6) um de género Leptolyngbyn (Pseudanabaenaceae)
diámetro quedando la especie Plectonemn que aun tiene un estado taxonómico
tenue Thuret ex Gomont como basiónimo. problemático por su heterogeneidad y
Los reportes para la especie Plectonemn naturaleza polifilética. En cultivos de
tenue señalan dimensiones celulares entre Pseudophormidium tenue los filamentos
(5) 6 -10 um de diámetro y de 2 - 6 um de jóvenes (2 meses) simples fueron similares
longitud (Geitler 1932). a los géneros Leptolyngbyn ó Lyngbyn. En las
Pseudanabaenaceae, la distribución parietal
La familia Phormidiaceae del orden de los tilacoides es un carácter estable al igual
Oscillatoriales incluye filamentos uni- que en las Leptolyngbyaceae pertenecientes
seriados entre 1.5 y 14 um de diámetro, con a las Synechococcales (Komárek et al.
estuche facultativo y ramificación falsa rara 2014). Sin embargo, en algunas especies
o carente. La ultraestructura de los tricomas de Plectonemn la presencia de los tilacoides
también demostró la distribución radial de distribuidos en forma paralela en capas (2-
los tilacoides en las Phormidiaceae. Entre 3) permitieron su transferencia al género
ARNALDOA 24(1): En o, 2017 1 375
Montoya etaL Diversidad fenotípica de la cianobacteria Pseudophormidium tenue (Oscillatoriales, Microcoleaceae), nuevo reporte para
Leptolyngbyn.. Katz et al. (1979) hallaron en de estuche, ramificación falsa, forma celular
Plectonemn borynnum de 2 a 3 tilacoides y y constriciones celulares) demostraron que
posteriormente la especie fue transferida 16 cepas que exhibieron ramificaciones
a Leptolyngbyn borynnn. La re-evaluación falsas pertenecieron a diferentes especies
morfológica, ultraestructural y los análisis de Plectonemn. Otros géneros Oscillatoriales
filogenéticos avalaron la heterogeneidad como Lyngbyn, Plectonemn, Pliormidium
del género Leptolyngbyn que permitió y Leptolyngbyn que tienen posición
la separación taxonómica del genero filogenética problemática requieren una re¬
Nodosilinen (Pseudanabaenaceae) según evaluación según Stoyanov et al. (2014).
Perkerson et al. (2011) y Stoyanov et al.
(2014). En las Oscillatoriales, los procariontes
filamentosos problemáticos como el grupo
Las investigaciones sobre la clasificación LPP-B fueron descritos por Rippka et
taxonómica de las cianoprocariotes al. (1979). Este grupo incluyó a Lyngbyn,
con enfoque polifásico han sido re¬ Pliormidium y Plectonemn con filamentos
estructurados y creado familias nuevas. Las hasta 3 um de diámetro. Leptolyngbyn
Microcolaceae, familia de las Oscillatoriales siendo más bien de tricomas delgados (0.5-
con distribución radial de los tilacoides 3.5 um de diámetro) comprende varias
incluye a Pseudophormidium. Muy pocas especies de los géneros tradicionales
especies de este género se han evaluado en Lyngbyn, Pliormidium y Plectonemn. Debido
forma molecular por lo cual no existe datos a que Leptolyngbyn (LPP- grupo B) presenta
genéticos para la especie tipo. Posiblemente ramificación falsa facultativa, este carácter
varios representantes requieran asignarse fue asignado con valor específico o
a las Pseudanabaenaceae (ausencia de subespecífico (Stam 1978). La clasificación
estuche y filamentos regulares) o a las intragenérica es difícil por la posición
Leptolyngbyaceae (filamentos simples con filogenética controversial entre otras
estuche). (Casamatta et al. 2005; Komárek et especies cianobacteriales del grupo LPP.
al. 2014). Las pruebas moleculares de este género
(Leptolyngbyn) demostraron su separación
Leptolyngbyn es reconocida como un de los géneros polifiléticos Phormidium y
grupo heterogéneo de especies de Lyngbyn. (Taton et al.2003).
filamentos finos o delgados (0.5 a 3.5 um
de diámetro) con diversas morfoespecies. En el futuro los estudios taxonómicos
Los tricomas cilindricos isopolares cianobacteriales posiblemente requieran
de Leptolyngbyn son generalmente no nuevos criterios de evaluación con la
atenuados en los extremos, de células más combinación de caracteres moleculares y
bien isodiamétricas o cilindricas largas (2-3 morfológicos para la identificación correcta.
veces más largas que anchas), más o menos En la mayoría de casos, los agrupamientos
constrictas con tilacoides parietales (2-7), (clusters) basados en secuencias génicas (16S
estuche fino, hialino facultativo y célula rRNA) corresponden a géneros tradicionales
apical sin caliptra. Albertano & Kovacik morfológicamente caracterizados (Palinska
(1994) evaluaron la heterogeneidad et al. 1996; Komárek 2006).
del genero Leptolyngbyn, y de las 65
descripciones (considerando la presencia
376 I ARNALDOA 2%^Íero-Junio,;
Montoya etal.\ Diversidad fenotípica de la cianobacteria Pseudophormidium tenue (Oscillatoriales, f e), nuevo reporte p
Los patrones de variación fenotípica en (eds.). 3-12p. Clarendon Press-Oxford. England.
lsaosn pogbelnaecriaodnoess ceiann opbaarcttee riamleesd itaenrrtee strleass Fremdy’,E Pu.r o1p9e3.4 M. Lemes. CSoyca.n onpaht.y Sccéie. sN daet.s MCaott.e s
respuestas plásticas que pueden moldear Cherbourg. 41:1- 236p.
sus morfotipos. La plasticidad fenotípica de
Pec. otelóngueic arse,s psoun daec lai mlaas tdaicfieórne,n taeds adpetamcaiónnd ays Gao,t hKe. t&erYree,s tCri.a 2l 0c0y7a.n oPbhaoctteorsiyunmth Netoics toincs felnasgietilvliiftoyr mofe
estrategias evolutivas (selección) por ser
un taxa especializado (ecotipo) en hábitats solar UV radiation while rehydrated or desiccated. J.
extremos. La variabilidad fenotípica de P. Phycol. 43:628-635.
tenue evidenció la plasticidad (grados) de su Garcia-Pichel, F„ Lopez-Cortés A. & Nubel, U.
desarrollo que favorece su reproducción y 2001. Phylogenetic and morphological diversity
sobrevivencia con colonizaciones extensivas of cyanobacteria in soil desert crusts from the
edne seul s cfoumncuinoindaamdeiesn ctioa nyo bsauccteesriióalne s vdiet alloess C67o(l4or)a:1d9o 0P2l-a1te9a1u0. . Appl. Environ. Microbiol.
desiertos cálidos costeros. Geitler, L. 1932. Cyanophyceae. In L. Rabenhorst
Kryptogamen Flora von Deutschland, Osterreich
und der Schweis, Akad. Verlagsgesellshaft. m.b.H.
Literatura Citada Leipzig. Vol.14.1196p
Anagnostidis, K. & Komárek, J. 1988. Modern Gomont, M. 1892. Monographie des Oscillariees
approach to the classification system (Nostocacées homocystées). Ann. Sci. nat. Bot.,
of Cyanophytes. 3.0scillatoriales. Archiv Ser.7,15:263-368.16:91-264.
4H:y3d2r7o-b4io7l2o.g ie Supplement 80. Stuttgart, 1 - Guillfaeredd,i nRg. m19a7ri5n.e C iunlvtuerrete obfr apthesy.t oIpn lCanuklttuorne fMora rine
Albertano R & Kovacik, L. 1994. Is the genus Leptol- Invertebrate Animáis. W.L. Smith & M.H.
yngbya (Cyanophyte) a homogeneous taxón? Algo- Chanley (eds.). 29 - 60p. Plenum Press. New York.
logical Studies. 75:37-51. Hu, C., Gao, K. & Whitton, B. 2012. Semi-arid regions
Belnap, J. & Lange, 0. 2001. Biological soil crusts: and deserts. In | Whitton, B. (ed.). Ecology of
structure,function, management. Springer. Berlín. Cyanobacteria II: Their Diversity in Space and
503 p. Time. Springer Science. 3451-369 p.
Boyer, S„ Johansen, J„ Flechtner.V. & Howard G. 2002. Katz, L., Mineeva L., Semenova, L. & Gusev, M.
Phylogeny and genetic variance in terrestrial 1979. Electron microscopic study of thylakoid
structure in cyanobacteria. Microbiologija 48:457-
Microcoleus (Cyanophyceae) species based on se- 460.
quence analysis of the 16S rRNA gene and associat-
ed 16S- 23S US región. J. Phycol. 38:1222-1235. Kirkwood, A., Buchheim, J., Buchheim, M., Henley,
W. 2008. Cyanobacterial diversity and halotol-
Casamatta, D., Johansen, J., Vis, M. & Broadwater, erance in a variable hypersaline environment.
S. 2005. Molecular and morphological Microb. Ecol. 55:453-465.
characterization of ten polar and near-polar strains Komárek, J. 2006. Cyanobacterial Taxonomy: Currents
within the Oscillatoriales (Cyanobacteria). J. Phy- problems and prospects forthe integration of
Ljol. 41:421-438. traditional and molecular approaches. Algae. Vol.
21(4): 349-375.
Fogg, G. E. 1988. The flexibility and variety of
algal metabolism. In Biochemistry of the Komárek, J. & Anagnostidis, K. 2005.
Cyanoprokaryota.2. Oscillatoriales. In Budel, B.,
Algae and Cyanobacteria. L.J. Rogers & J.R. Gallón Gartner, G., Krienitz, L. & Shagerl, M. eds.,
ARNALDOA 24(1): En o, 2017 1 377
Montoya etaL Diversidad fenotípica de la cianobacteria Pseudophormidium tenue (Oscillatoriales, Micrc para el Perú
SuBwasserfloora von Mitteleuropa. Band 19/2. Stam, W. 1978. A taxonomic study of a number of
Spectrum, Academischer Verlag. Elsevier GmbH. blue green algal strains (Cyanophyceae) based
Munchen. 759p. on morphology, growth and deoxyribonucleic acid
homologies. Rijksunversiteit, Groningen. 116 p.
Komárek, J., Kastovsky, J., Ventura S., Turicchia S.
& Smarda, J. 2009. The cyanobacterial genus Stanier, R. & Cohen-Bazire, G. 1977. Phototrophic
Phormidesmis. Algological Studies 129:41-59. prokaryotes: The Cyanobacteria. Annual Review of
Microbiology 31:225-274.
Komárek, J. & Hauer,T. 2011. CyanoDB.cz - On-line
database of cyanobacterial genera. - Word-wide Stoyanov, R, Moten, D., Mladenov, R, Dzhambazov,
electronic publication , University of South B. & Teneva, I. 2014. Phylogenetic relationships
Bohemia & Institute of Botany. ASCR. http://www. of some filamentous cyanoprokaryotic species.
cyanodb.cz. Evolutionary Bioinformatics 10:39-49.
Komárek, J., Kastovsky, J., Mares, J., & Taton, A., Grubisic, S„ Brambilla, E„ De Wit, R.
Johansen, J. 2014. Taxonomic classification of & Wilmotte, A. 2003. Cyanobacterial diversity
cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, in natural and artificial microbial mats of Lake
using a polyphasic approach. Preslia 86:295-335. Fryxell (Me Murdo dry valleys, Antárctica): a
morphological and molecular approach. Appl. Env.
Montoya, H.T., Gómez, J., Medina D. & Vera G. 1998. Microbiol. 69:5157-5169.
Cultivo de cianobacterias de costras algal-
liquénicas de las lomas de Pachacamac, Lima. i, A., Knoll, A., Cavanaugh, C. & Ohno.T.
Biotempo. 3:7-16. Lima. 2006. The evolutionary diversification of
cyanobacteria: molecular-phylogenetic and
Otero, A. & Vincenzini, M. 2004. Nostoc paleontological perspectives. PNAS.103
(Cyanophyceae) goes nude: extracellular (14):5442-5447.
polysaccharides serve as asinkfor reducing power
under unbalanced C/N metabolism. J. Phycol. Wynn-Williams, D.D. 2000. Cyanobacteria in Dese
40:74-81. - Life at the limit? In | Whitton, B. & Potts, M.
(eds.). The Ecology of Cyanobacteria. Their
Palinska, K„ Liesack, W„ Rhiel, E. & Krumbein, Diversity in Time and Space. Kluwer Academic
W.E. 1996. Phenotype variability of ¡dentical Publishers, Dordrecht. 341 -366p.
genotypes: the need for a combined approach
in cyanobacterial taxonomy demonstrated on
Merismopedia-like ¡solates. Arch. Microbiol.
166:224-233.
Perkerson, R., Johansen, J, Kovacik, L., Brand, J.
Kastovsky, J. & Casamatta, D. 2011. A unique
Nodosilinea gen. nov. based on morphological and
molecular data. J.Phycol. 47(6):1397-1412.
histories and properties of puré culture of cyano-
bacteria. J. Gen. Microbiol. 111:1-61
Shirkey, B„ McMaster, N., Smith S., Wright D„
Rodríguez, H., Jaruga, P, Birincioglu, M., Helm
R, & Potts, M. 2003. Genomic DNA of Nostoc
commune (Cyanobacteria) becomes covalently
modified during long-term (decades) desiccation
but is protected from oxidative damage and
degradation. Nucleic Acids Res. 31(12):2995-
3005.
378 I ARNALDOA 2%^/Íero - Junio, 2017
