Albatross-Cephalopod Interactions in Antarctic Ocean

63 Pages·2012·1.63 MB·English

UNIVERSIDADE DE LISBOA
FACULDADE DE CIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA ANIMAL

Albatross-Cephalopod Interactions in Antarctic Ocean:
implications for albatrosses ecology and conservation

Pedro Miguel Oliveira Soromenho de Alvito

Dissertação
MESTRADO EM BIOLOGIA DA CONSERVAÇÃO
2012
UNIVERSIDADE DE LISBOA
FACULDADE DE CIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA ANIMAL

Albatross-Cephalopod Interactions in Antarctic Ocean:
implications for albatrosses ecology and conservation

Pedro Miguel Oliveira Soromenho de Alvito

Dissertação
MESTRADO EM BIOLOGIA DA CONSERVAÇÃO
Orientada pelo Doutor Rui Afonso Bairrão da Rosa (CO/LMG)
E co-orientada pelo Doutor José Carlos Caetano Xavier
(IMAR-CMA)

2012
Acknowledgements
The preparation of a dissertation can be compared to writing a book. On the Alexandre
Dumas novel “The Three Musketeers”, D'Artagnan needed the help of his inseparable
friends to attain his goals. In the same way I am very grateful to those who had helped
me to organize and write this dissertation, in particular to:
Doctor José Xavier and Doctor Rui Rosa for their supervision, support, advices and
help while writing the dissertation, as well as their availability and rapid answers to
questions. I also thank Doctor José Xavier for the opportunity to study the spectacular
life of albatrosses and the enigmatic Antarctic cephalopods, as well as his availability
and transfer of knowledge during the identification of the cephalopod beaks performed
at the Instituto do Mar, University of Coimbra;
My friend Miguel Guerreiro, without who I would not have been aware of this
dissertation, and for his friendship and help over the developmental and experimental
work at Coimbra and Centre d ' Études biologiques of Chizé (France);
All the people from Instituto do Mar, University of Coimbra, who supported me during
my experimental work: Filipe Ceia for supervising the experimental work and
contribute with data on isotopic analysis data (France), Rui Vieira for contributing with
isotopic analysis data, José Seco for the help on samples screening and preparative
work for isotopic analyses, Alexandra Baeta, for contributing with data on isotopic
analysis data (Coimbra). And finally to Gabi, for the continuous kindness and laboratory
suport.
All the people from the Centre d'Etudes biologiques of Chizé, team Ecologie et des
Oiseaux Mammifères Marins (France) who supported me during my visit and
particularly to Doctor Yves Cherel, for his kind reception and mainly the “hard”
discussion on results on stable isotopic analyses.
My lovely family for their patience and support, specially to my parents, brother and
sister and grandmother for their affection and understanding. I also thank my mother
for her support throughout the process of writing the dissertation.
i
Abstract and keywords
Albatrosses can be used as biological sampling tools to investigate poorly known
organisms, such as the Southern Ocean cephalopods. The aims of the present study
were to characterize the albatrosses diet, with relevance to the cephalopod component,
during the reproductive period of wandering (Diomedea exulans), black-browed
(Thalassarche melanophrys) and grey-headed (Thalassarche chrysostoma) at Bird
Island (South Georgia), and at the end of inter-breeding/beginning of breeding period
(EIB/BB) of the last two albatross species, to assess the habitat and trophic level of key
cephalopods species by stable isotopes analyses, to compare both sampled periods, to
identify threats and suggest measures to reinforce these albatrosses conservation.
During the reproductive period, black-browed albatross fed mainly on fish, the grey-
headed albatross on cephalopods, and the wandering albatross on both prey. The four
main cephalopod species found in the albatrosses diets were Kondakovia longimana,
Martialia hyadesi, Moroteuthis knipovitchi and Galiteuthis glacialis during the
reproductive period. For the first time, black-browed and grey-headed albatrosses diets
during the EIB/BB period were analyzed. K. longimana was reported as the main
cephalopod species during this period and it was found that scavenging could play an
important role in albatrosses diet.
Based on the stable isotopic signatures of the cephalopod lower beaks, the main
species were from Antarctic and sub-Antarctic waters and could be grouped in four
trophic levels.
The main threats to albatrosses included: i) interaction with fisheries, ii) the possible
lower availability of krill in South Georgia region during the reproductive period, and iii)
the almost absence of the M. hyadesi in grey-headed albatrosses diet. Some measures
to reinforce the conservation of the three studied albatross species are related to the
fishery and krill industries and by a better knowledge of southern ocean cephalopods
distributions and populational trends.
Keywords: Antarctica, albatrosses, cephalopods, trophic relationships, conservation.
ii
Resumé and keywords (in portuguese)
As populações do albatroz-viajeiro Diomedea exulans, albatroz-de-cabeça-cinzenta
Thalassarche chrysostoma e albatroz-de-sobrancelha-preta Thalassarche
melanophrys, nidificantes em Bird Island na Geórgia do Sul, são alvos de estudos
desde a década de 1960. Esta ilha subantárctica é muito importante para a sua
conservação, porque nela nidificam, a nível mundial, as maiores populações do
albatroz-de-cabeça-cinzenta, e importantes populações das restantes espécies
estudadas. Contudo, desde finais da década de 1970 que, nesta ilha, as populações
nidificantes destes albatrozes têm experimentado decréscimos populacionais,
seguindo a tendência de declínio a nível mundial. A cada ano, dezenas de milhares de
albatrozes são apanhados acidentalmente em linhas de pesca. Os resíduos de
plásticos ingeridos no mar, e a introdução de espécies não-nativas nas ilhas de
nidificação também apresentam riscos adicionais.
A dieta das espécies de albatrozes estudadas inclui uma importante componente de
cefalópodes. Os albatrozes podem ser utilizados como ferramentas de amostragem
biológicas para investigar os organismos pouco conhecidos, tais como os cefalópodes
do Oceano Antárctico. Através do estudo do componente de cefalópodes na dieta dos
albatrozes pode-se conhecer melhor a ecologia e dinâmica populacional dos
cefalópodes do Oceano Antárctico, que de outro modo seria muito difícil de ser obtido.
Através da análise isotópica do rácio do δ13C (13C/12C) e do δ15N (15N / 14N) das
mandíbulas inferiores dos cefalópodes presentes na dieta dos albatrozes pode-se
ainda revelar o habitat e o nível trófico dos cefalópodes, respectivamente. Por
intermediário desta análise já foram descobertas novas relações tróficas e padrões
migratórios dos cefalópodes até então desconhecidos.
Os objectivos do presente estudo consistiram em: i) caracterizar a dieta dos
albatrozes, com relevância para a componente de cefalópodes, durante o período
reprodutor do albatroz-viajeiro, albatroz-de-sobrancelha-preta e albatroz-de-cabeça-
cinzenta, e no final do período não reprodutor /início do período reprodutor (FPNR / IR)
das duas últimas espécies referidas; ii) avaliar o habitat e o nível trófico das principais
espécies de cefalópodes identificadas na dieta dos albatrozes através da análise de
isótopos estáveis; iii) comparar os dois períodos amostrados (reprodutor versus
iii
FPNR/IR); e iv) identificar as ameaças e sugerir medidas para reforçar a conservação
das espécies de albatrozes estudadas.
Os resultados relativos à dieta dos albatrozes mostraram que, durante o período
reprodutor, o albatroz-de-sobrancelha-preta alimentou-se sobretudo de peixe, o
albatroz-de-cabeça-cinzenta de cefalópodes, e o albatroz-viajeiro de ambos os
componentes. As quatro principais espécies de cefalópodes identificadas na dieta dos
albatrozes incluíram Galiteuthis glacialis, Moroteuthis knipovitchi, Martialia hyadesi e
Kondakovia longimana para o período reprodutor. A diversidade dos cefalópodes
registada neste estudo foi menor do que a registada em anos anteriores,
correspondendo a espécies anteriormente descritas por outros autores. Não foram
encontradas espécies de polvos contrariamente a outras referências nesta área. A
maior diversidade de cefalópodes durante o período reprodutor foi registada na dieta
do albatroz-viageiro. A sua dieta incluiu cefalópodes maiores e mais pesados do que
os identificados na dieta dos restantes albatrozes, indicativo de necrofagia. O albatroz-
de-sobrancelha-preta durante o período reprodutor também foi principalmente
necrófago, enquanto que o albatroz-de-cabeça-cinzenta se alimentou maioritariamente
de presas vivas. Para os outros albatrozes, a diversidade de cefalópodes identificada
no período reprodutor foi maior do que a encontrada durante o período FPNR/IR. Pela
primeira vez, as dietas do albatroz-de-sobrancelha-preta e do albatroz-de-cabeça-
cinzenta foram analisadas durante o período FPNR/IR. K. longimana foi a espécie de
cefalópode mais importante para o período FPNR / IR e verificou-se que a necrofagia
poderá ter um papel importante na alimentação dos albatrozes. As únicas espécies de
cefalópodes comuns a ambos os períodos amostrados foram K. longimana, G.
glacialis, Gonatus antarcticus e Taonius sp.B (Voss), pelo que se sugere que possam
ter, sobretudo K. longimana, uma maior importância nos ecossistemas marinhos do
que a que lhes era habitualmente atribuída.
Através da análise isotópica do rácio de δ13C (13C/12C) das mandíbulas inferiores dos
cefalópodes, verificou-se que as principais espécies encontradas na dieta dos
albatrozes apresentaram assinaturas referentes a águas antárcticas e subantárticas.
No primeiro caso, as espécies de cefalópodes associadas foram Batoteuthis skolops e
Psychroteuthis glacialis, e no segundo foram Chiroteuthis veranyi, Histioteuthis
macrohista, Histioteuthis atlantica e Taonius sp. B (Voss). Para além destes
cefalópodes, foram identificadas outras espécies que apresentaram assinaturas
isotópicas referentes às duas massas de água, antárctica e subantártica,
iv
nomeadamente, Histioteuthis eltaninae, Moroteuthis knipovitchi, Kondakovia
longimana, Gonatus antarcticus, Martialia hyadesi, Galiteuthis glacialis e Alluroteuthis
antarcticus. Por fim, foi ainda identificada a espécie Illex argentinus com uma
assinatura referente a águas subtropicais.
Através da análise isotópica do rácio de δ15N (15N / 14N) das mandíbulas inferiores dos
cefalópodes, verificou-se que as espécies de cefalópodes poderiam ser agrupadas em
quatro níveis tróficos distintos, compreendendo assinaturas entre os 2.45 a 4.40‰,
6.19 a 6.63‰, 7.15 a 8.83‰ e 9.02 a 12.18‰. No primeiro grupo referido inclui-se
Martialia hyadesi, no segundo Kondakovia longimana (com mandíbulas de tamanho
médio), no terceiro Histioteuthis eltaninae, Moroteuthis knipovitchi, Kondakovia
longimana (com mandíbulas de tamanho grande), Galiteuthis glacialis, Alluroteuthis
antarcticus e Psycroteuthis glacialis, e no último Gonatus antarcticus, Chiroteuthis
veranyi, Illex argentinus, Taonius sp. B (Voss), Histioteuthis macrohista, Histioteuthis
atlantica e Batoteuthis skolops. A ocorrência destes níveis tróficos sugere a existência
de um continuum entre cefalópodes de níveis tróficos inferiores que se alimentam de
crustáceos (como M. hyadesi) e de níveis tróficos superiores que se alimentam de
peixes (como G. antarcticus). Os cefalópodes apresentaram assinaturas mais baixas
do que aquelas geralmente registadas, o que poderá indicar que se alimentaram de
presas que normalmente ocupam níveis tróficos inferiores. Os indivíduos de K.
longimana apresentaram um enriquecimento em N15 com o aumento do tamanho da
mandíbula inferior, como já anteriormente descrito por outros autores.
As principais ameaças identificadas para as espécies de albatrozes estudadas tendo
por base as suas dietas foram: i) a interacção com a pesca, ii) a eventual baixa
disponibilidade de krill Euphausia superba na Geórgia do Sul durante o período
reprodutivo dos albatrozes, que afectou sobretudo o albatroz-de-sobrancelha-preta e
iii) a ausência de M. hyadesi na dieta do albatroz-de-cabeça-cinzenta. A principal
causa do declínio da maioria das espécies de albatrozes é conhecida ou inferida,
como sendo a mortalidade acidental na pesca (bycatch), especialmente na pesca de
palangre e de arrasto, onde os albatrozes são vulneráveis a anzóis, redes de arrasto e
cabos de armação das mesmas. Na dieta do albatroz-viajeiro foram encontrados
anzóis e linhas de pesca, incluindo uma linha de palangre. Foram ainda identificadas
espécies de peixes na dieta do albatroz-viajeiro e do albatroz-de-sobrancelha-preta
alvos da pesca comercial. O albatroz-de-sobrancelha-preta em anos de baixa
disponibilidade de presas não altera a sua área de alimentação, pelo que uma baixa
v
disponibilidade de krill poderá ser indício de um baixo sucesso reprodutor, contribuindo
para um decréscimo populacional desta espécie. Os dados da dieta do albatroz-de-
cabeça-cinzenta sugerem que poderá ter enfrentado um baixo sucesso reprodutor no
período avaliado devido à quase ausência de M. hyadesi, cujo consumo está
relacionado com o seu sucesso reprodutor.
Tendo por base as ameaças referidas, sugerem-se como medidas para reforçar a
conservação destas três espécies de albatrozes a continuação de acções já iniciadas
como: i) implementação de medidas de mitigação para reduzir as capturas acidentais
de aves marinhas nas frotas de pesca, ii) combate à pesca ilegal, não declarada e não
regulamentada (INN),e iii) controlo da expansão da pesca industrial do krill. Para além
destas, sugere-se fortemente o desenvolvimento e aplicação de novas medidas como
a protecção das zonas potenciais de alimentação dos albatrozes durante os períodos
reprodutor e não reprodutor através do conhecimento das distribuições e tendências
populacionais das principais espécies de cefalópodes por estes capturados.
Palavras-chave: Antárctida, albatrozes, cefalópodes, relações tróficas, conservação.
vi
Index
ACKNOWLEDGEMENTS .................................................................................................................. I
ABSTRACT AND KEYWORDS ........................................................................................................... II
RESUMÉ AND KEYWORDS (IN PORTUGUESE) .................................................................................. III
1. GENERAL INTRODUCTION ......................................................................................................... 1
1.1 Why doing research in the Antarctic?.............................................................................. 1
1.2 The Southern Ocean ....................................................................................................... 1
1.3 Bird Island, South Georgia .............................................................................................. 2
1.4 Studied albatrosses species ............................................................................................ 3
1.5 Southern Ocean cephalopods ......................................................................................... 4
1.6 Albatross-cephalopod interactions .................................................................................. 5
1.7 Albatrosses main threats ................................................................................................. 6
1.8 Stable isotopes: concepts and terminology ..................................................................... 8
1.9 Thesis’ framework ........................................................................................................... 8
1.10 Thesis’ objectives .......................................................................................................... 9
2. MATERIAL AND METHODS ....................................................................................................... 10
2.1 Sampling ........................................................................................................................ 10
2.1.1 Diet Analysis ........................................................................................................... 11
2.2 Isotopic analysis ............................................................................................................ 12
2.3 Statistical analysis ......................................................................................................... 13
3. RESULTS AND DISCUSSION ..................................................................................................... 14
3.1 Black-browed albatross ................................................................................................. 14
3.1.1 Reproductive period ............................................................................................... 14
3.1.2 At the end of inter-breeding/beginning of breeding period (EIB/BB) ...................... 16
3.2 Grey-headed albatross .................................................................................................. 22
3.2.1 Reproductive period ............................................................................................... 22
3.2.2 At the end of inter-breeding/beginning of breeding period (EIB/BB) ...................... 23
3.3 Wandering albatross ..................................................................................................... 24
3.3.1 Reproductive period ............................................................................................... 24
3.4 Characterization and comparison of the reproductive and EIB/BB periods .................. 26
3.5 Comparison between the main cephalopod species found in albatross’ diets ............. 28
3.5.1 Kondakovia longimana ........................................................................................... 29
3.5.2 Galiteuthis glacialis ................................................................................................. 29
3.5.3 Moroteuthis knipovitchi ........................................................................................... 30
3.5.4 Martialia hyadesi .................................................................................................... 30
3.6 Cephalopods habitats and trophic levels ...................................................................... 30
3.6.1 Prey habitats........................................................................................................... 31
3.6.2 Prey trophic levels .................................................................................................. 32
3.7. Main threats and suggested measures to reinforce these albatrosses conservation .. 33
4. CONCLUDING REMARKS ......................................................................................................... 35
REFERENCES ............................................................................................................................ 38
APPENDICES.............................................................................................................................. 45