Table Of ContentПАРАЗИТОЛОГИЯ, 33, 6, 1999
УДК 595.122:591.044
ВЛИЯНИЕ ТЕМПЕРАТУРЫ И СОЛЕНОСТИ ВОДЫ
НА ПРОДОЛЖИТЕЛЬНОСТЬ ЖИЗНИ ЦЕРКАРИЙ
МОРСКИХ ЛИТОРАЛЬНЫХ ТРЕМАТОД
CRYPTOCOTYLE SP. (HETEROPHYIDAE), LEVINSENIELLA BRACHYSOMA
И MARITREMA SUBDOLUM (MICROPHALLIDAE)
© В. В. Прокофьев
Исследовано влияние температуры и солености воды на сроки жизни церкарий литоральных
трематод Cryptocotyle sp., Levinseniella brachysoma и Maritrema subdolum. Выяснено, что на
продолжительность жизни личинок оказывают влияние как абиотические факторы, так и
особенности биологии церкарий.
Изучение особенностей биологии и поведения свободноплавающих личинок —
церкарий и мирацидиев имеет важное значение для понимания природы сложного
жизненного цикла трематод и путей его реализации в экосистемах разного типа
(Галактионов, Добровольский, 1998). Личинки эти после попадания во внешнюю
среду не питаются и живут исключительно за счет расходования запасов, накопленных
на предыдущих этапах развития. Главным энергетическим ресурсом для них служит
гликоген, который у церкарий сосредоточен преимущественно в хвосте. Локализую-
щийся в теле личинок нейтральный жир экскреторной природы иногда используется
лишь как дополнение (Гинецинская, 1960; Palm, 1962; Гинецинская, Добровольский,
1963а и др.). Поэтому крупные хвостатые церкарии обычно живут дольше мелких
или бесхвостых. Кроме того, продолжительность жизни личинок напрямую связана
со скоростью расходования питательных веществ, которая, в свою очередь, зависит
от их подвижности и температуры воды (Гинецинская, Добровольский, 19636;
Гинецинская, 1968; Whitfield е. а., 1977; Smith, Halton, 1983, и др.).
Настоящая работа продолжает собой исследования биологии церкарий трематод,
заражающих вторых промежуточных хозяев в условиях литорали Баренцева и Белого
морей (Прокофьев, 1994, 1995, и др.). В ее задачи входило определение характера
воздействия некоторых абиотических факторов на продолжительность жизни личи-
нок, различающихся по своему строению, характеру поведения и кругу вторых
промежуточных хозяев. Мы не ставили своей целью проведение специальных наблю-
дений по выявлению связей между количеством запасных питательных веществ и
продолжительностью жизни исследованных церкарий. Но мы не видим оснований
сомневаться в том, что личинки изученных нами видов подчиняются общему правилу.
В качестве объектов исследований были выбраны церкарии Cryptocotyle sp. (сем.
Heterophyidae), Levinseniella brachysoma (Creplin, 1837) Stiles et Hassal, 1901, Marit-
rema subdolum Jagerskioeld, 1909 (сем. Microphallidae). Жизненные циклы этих видов
различны, но все они относятся к треххозяинному типу и реализуются в условиях
морского побережья (Чубрик, 1966; Deblock, 1980; Галактионов, 1988). Роль дефи-
нитивного хозяина во всех трех случаях играют морские птицы, а первого промежу-
точного — литоральные гастроподы Hydrobia ulvae (сем. Hydrobiidae). Вторым
промежуточным хозяином для L brachysoma и М. subdolum служат литоральные
амфиподы рода Gammarus (G, oceanicus, G. duebeni и др.), а для Cryptocotyle sp. —
молодь рыб.
520
Таблица 1
Размеры церкарий Cryptocotyle sp., Levinseniella brachysoma
и Maritrema subdolum (в мкм)
Table 1. Size of cercariae Cryptocotyle sp., Levinseniella brachysoma
and Maritrema subdolum (in /лт)
Тело Хвост
ВВиидд ццееррккааррииии ИИссттооччнниикк
длина ширина длина ширина
Cryptocotyle sp. 175-210 70-85 290-400 27-42 Наши данные
М. subdolum 130-140 40-50 130-150 13-14 По: Deblock, 1980
L. brachysoma 195-265 50-85 10-15 7-12 По: Галактионов, 1988
Личинки Cryptocotyle sp. и M. subdolum способны к активному плаванию в толще
воды при помощи хорошо развитого хвоста. Церкарии L. brachysoma лишены такой
возможности, так как хвост у них редуцирован и превращен в короткий придаток,
при помощи которого они могут лишь прикрепляться к субстрату. Размерные
характеристики личинок приведены в табл. 1.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Гастропод Hydrobia ulvae добывали в июне—июле 1990—1998 гг. в губе Чупа
Белого моря на побережье о. Матренин и Сухой Салмы в районе Морской биологи-
ческой станции СПбГУ.
Сразу после сбора моллюсков рассаживали поодиночке в чашки Петри с
морской водой и помещали под свет настольной лампы при средней освещенности
20 ООО—30 ООО лк. Через 1—2 ч чашки просматривали под бинокуляром МБС-9 и
определяли видовую принадлежность личинок, выделенных зараженными особями.
Моллюсков, инвазированных одним и тем же видом паразита, отсаживали в отдель-
ный сосуд и использовали в дальнейшей работе.
Перед постановкой экспериментов по определению сроков жизни церкарий
зараженных моллюсков помещали в чашки Петри со свежей морской водой. Выде-
ленных ими в течение 1 ч церкарий рассаживали по 50—100 экз. в микроаквариумы
объемом 50 мл, заполненные водой различной солености: 32, 24, 16 и 8 %о. В каждом
эксперименте использовали 3 группы микроаквариумов с указанной выше градацией
солености, причем одну группу сосудов с личинками держали при температуре 20°,
другую — при 10 и третью — при 3°. Таким образом, в одном опыте наблюдали за
длительностью жизни личинок при трех значениях температуры и четырех — соле-
ности воды. Освещенность во всех случаях составляла 1000 лк.
С интервалом в 2 ч солонки просматривали под бинокуляром для оценки актив-
ности церкарий, а также подсчета и удаления погибших личинок. Погибшими считали
животных, не проявляющих ни малейшей двигательной активности. Одновременно
воду в солонках меняли на свежую. Наблюдения за выживаемостью личинок вели до
момента гибели всех особей в солонке. Затем определяли показатель LT , т. е. время,
50
через которое в сосуде погибало 50 % животных, и принимали его за среднюю
продолжительность жизни церкарий. Таким образом, в каждом опыте получали
значение LT при всех сочетаниях температуры и солености воды. Все эксперименты
50
для каждого вида церкарий повторяли по 5 раз и при построении гистрограмм брали
среднее значение LT .
50
Для приготовления воды различной солености брали морскую воду и доводили
степень ее минерализации до нужного значения путем добавления дистиллированной
воды или раствора хлоридов натрия и кальция. При этом контроль за уровнем
солености проводили с помощью солемера ГМ-65.
521
Результаты наблюдений были обработаны на ПК IBM AT методом двухфактор-
ного дисперсионного анализа с помощью программы «MICROSTAT» (Ecosoft, Inc.,
1978—1985). Критический уровень значимости во всех случаях был принят равным
95 % (Р <0.05). Сравнение F cn. с F 6. проводилось по таблицам Оуэна (1966).
3K Ta
При выполнении дисперсионного анализа выделяли следующие градации факто-
ров: соленость 32, 24, 16 и 8 %о (А = 4); температура — 3, 10 и 20° (А = 3).
ф1 ф2
Общее число наблюдений для каждого вида церкарий составило К = 60 (комплекс с
числом наблюдений в ячейке, равным 5).
РЕЗУЛЬТАТЫ
При всех экспериментальных условиях наибольшей продолжительностью жизни
обладали личинки Cryptocotyle sp., средней — L. brachysoma и наименьшей —
М. subdolum (см. рисунок, а—в).
Результаты наблюдений показали, что на значение этого параметра оказывают
влияние как соленость, так и температура воды. При этом можно отметить довольно
высокую степень эвригалинности личинок, так как заметное снижение показателя
LT при всех температурах наблюдается лишь при снижении солености до 8%о. В
50
пределах 16—32 %о продолжительность жизни исследованных церкарий в большей
степени зависит от температуры воды, чем от ее солености (см. рисунок, а—в).
Максимальная продолжительность жизни у всех личинок (для каждого значения
солености) отмечена при температуре воды 3°. В этих условиях церкарии Cryptocotyle
sp., М. subdolum опускаются на дно сосуда, практически перестают двигаться, лишь
время от времени слабо шевеля хвостом. Личинки L. brachysoma сжимаются в комок
и также почти не проявляют двигательной активности. При переносе сосудов с
личинками в теплое место постепенно, с повышением температуры воды до 8—10°,
нормальная активность животных восстанавливается.
При температурах 10 и 20° срок жизни церкарий заметно уменьшается, однако
их подвижность остается на нормальном уровне. В пределах солености 16—
32 %о максимальное снижение показателя LT отмечено при переходе от 3 к 10°.
50
Причем в этих условиях срок жизни церкарий Cryptocotyle sp. и L. brachysoma
снижается в 3—3.5, а М. subdolum лишь в 2—2.5 раза (см. рисунок, а—в). При
переходе от 10 к 20° картина изменяется. Показатель LT наиболее быстро снижается
50
у L brachysoma (почти в 2 раза), медленнее — у Cryptocotyle sp. и еще медленнее —
у М. subdolum.
Результаты дисперсионного анализа в основном подтверждают выводы, получен-
ные на основе простого сопоставления экспериментальных данных (табл. 2). Выжи-
ваемость исследованных церкарий с высокой степенью достоверности (Р< 0.001)
определяется как соленостью, так и температурой воды. При этом показатель LT
50
для личинок Cryptocotyle sp. и L. brachysoma в большей степени зависит от темпе-
ратуры, а на среднюю продолжительность жизни М. subdolum приблизительно в
равной степени влияют оба фактора.
ОБСУЖДЕНИЕ
Результаты опытов показали, что средняя продолжительность жизни у церкарий
разных видов неодинакова (см. рисунок, а—в). Между тем удается вычленить
некоторые сходные тенденции в варьировании значения этого параметра при экспе-
риментальных воздействиях.
Максимальная продолжительность жизни церкарий наблюдалась при зимней
температуре воды 3°. Однако вряд ли можно считать эти условия оптимальными для
заражения. Личинки проявляют очень слабую подвижность, пребывая в состоянии
своеобразного анабиоза, и не способны к поиску хозяина. При летних температурах
10—20° сроки жизни церкарий хотя и снижаются, но отмечается характерная для
522
г
1 а
z
zoo 3
150
100
50
о
а 16 2¥ 32 s с/.,)
т
1 6
г
200 z
150
100
50
о
8 16 2¥ J2 S(°M
г
1
6
2
200 3
150
100
50
о
в 16 гч- зг s(%о)
Сроки жизни церкарий при различных значениях температуры и солености воды.
а — Cryptocotyle sp.; б — Levinseniella brachysoma\ в — Maritrema subdolum\ T — показатель LT50; S —
соленость; 1 — t 20°; 2 — t 10°; 3 — t 3°; по оси абсцисс — соленость (5); по оси ординат — время (Т)
жизни церкарий в час.
Life span of cercariae at different temperature and salinity.
523
ТАБЛИЦА 2
Влияние солености и температуры воды на выживаемость церкарий
Cryptocotyle sp., Levinseniella brachysoma и Maritrema subdolum
Table 2. Influence of water salinity and temperature on survival of the cercariae
Cryptocotyle sp., Levinseniella brachysoma and Maritrema subdolum
Соленость + тем-
Вид церкарии Соленость Температура пература
Cryptocotyle Sp. 30.2 55.1 13.8
М. subdolum 32.6 54.1 13.9
L. brachysoma 45 39.2 12.3
Примечание. Числовые значения — доля дисперсии, объясняемая влиянием
фактора (в %).
них двигательная активность. Уменьшение показателя LT у исследованных личинок
50
с ростом температуры воды, по-видимому, связано с ускорением обмена веществ и
как следствие с более быстрым расходом запасов гликогена.
Высокая эвригалинность исследованных церкарий, скорее всего, вызвана тем, что
колебания солености в Белом море выражены весьма сильно. Так, с мая по сентябрь
среднемесячная соленость в устье губы Чупа на уровне нуля глубин колеблется от 14
до 25 %о, при нормальном уровне — 22—24 %о, а во время паводков она падает до
10 %о и даже ниже .(Бабков, Голиков, 1984; Бергер, Луканин, 1985). Кроме того,
многие беломорские церкарии существенную часть жизни проводят в остающихся во
время отлива на литорали небольших лужицах, где колебания солености как в сторону
снижения (во время дождя), так и в сторону повышения (за счет испарения воды в
жаркую погоду) могут быть весьма существенными. Нужно отметить, что высокая
степень эвригалинности личинок Cryptocotyle sp. и М. subdolum в условиях Белого
моря была отмечена и Бергером (1969).
Различия в средней продолжительности жизни церкарий Cryptocotyle sp., L. bra-
chysoma и M. subdolum (см. рисунок, а—в), по-видимому, определяются особенностями
их биологии и морфологии, так как экологические условия существования этих
личинок сходны. Личинки Cryptocotyle sp. имеют самую большую продолжительность
жизни среди исследованных нами видов (см. рисунок, а). При этом размеры их хвоста —
основного «резервуара» гликогена у церкарий (Гинецинская, Добровольский, 1963а)
максимальны среди изученных нами церкарий (табл. 1). Невольно напрашивается
заключение о положительной корреляции размеров хвоста и продолжительности жизни
личинок, которое, однако, вряд ли можно принять без соответствующего эксперимен-
тального подкрепления (в том числе данными по количественному определению
гликогена). Дело в том, что в хвостах церкарий, особенно у крупнохвостых форм,
значительный объем занимает заполненная жидкостью центральная полость, играющая
роль гидроскелета (Галактионов, Добровольский, 1988). Каудальных тел, специализи-
рованных резервуаров гликогена, в этой полости очень немного. Кроме того, следует
учитывать, что крупнохвостые церкарии соответственно затрачивают больше энергии
при движении, чем более мелкие короткохвостые формы.
Более обоснованным кажется предположение о значимом влиянии на продолжи-
тельность жизни церкарий характера их поведения. Личинки Cryptocotyle sp. активно
плавают в толще воды, но периоды высокой двигательной активности у них череду-
ются с периодами парения в толще воды (Прокофьев, 1995). В связи с этим, как
минимум, половину своей жизни во внешней среде церкарии этого вида проводят в
позе покоя. У личинок же М. subdolum периоды высокой двигательной активности
существенно превалируют над временем пассивного парения в толще воды. Весьма
вероятно, что именно эта поведенческая особенность определяет малую продолжи-
тельность жизни этой личинки по сравнению с церкариями Cryptocotyle sp.
524
Особый интерес представляет сравнение средней продолжительности жизни
церкарий М. subdolum и L. brachysoma. Размеры хвоста у первых значительно больше,
чем у вторых (табл. 1). Тем не менее при температуре 10° сроки жизни личинок
М. subdolum ниже, а при 20° сопоставимы с LT у церкарий L. brachysoma (см.
50
рисунок, б, в). По-видимому, такая ситуация связана с различиями в характере
поведения церкарий двух сравниваемых видов. Большую часть жизни во внешней
среде личинки L. brachysoma проводят в малоподвижном прикрепленном состоянии
и проявляют высокую двигательную активность лишь в момент контакта со вторым
промежуточным хозяином (Прокофьев, 1994). Пребывание в пассивном состоянии
уменьшает расход энергетических ресурсов и как следствие приводит к увеличению
сроков жизни церкарий. В результате продолжительность жизни личинок L. brachy-
soma по меньшей мере не ниже, чем у М. subdolum.
Работа выполнена при содействии Российского фонда фундаментальных исследо-
ваний, фант N 98-04-49706.
Список литературы
Бабков А. И., Голиков А. Н. Гидробиокомплексы Белого моря. Л.: изд. ЗИН АН СССР,
1984. 104 с.
Бергер В. Я. Сопоставление солевой резистентности беломорского моллюска Hydrobia ulvae
(Pennat) и паразитирующих в нем личинок трематод // Паразитология. 1969. Т. 3, вып. 2.
С. 158—163.
Бергер В.Я., Луканин В. В. Адаптивные реакции мидии Белого моря на изменение соле-
ности среды // Исследование мидии Белого моря. Л.: изд. ЗИН АН СССР, 1985. С. А—21.
Галактионов К. В. Церкария и метацеркария Levinseniella brachysoma (Trematoda: Microp-
hallidae) из беспозвоночных Белого моря//Паразитология. 1988. Т. 22, вып. 4. С. 304—311.
Галактионов К. В., Добровольский А. А. Происхождение и эволюция жизненных цик-
лов трематод. СПб.: Наука, 1998. 404 с.
Гинецинская Т. А. Гликоген в теле церкариев и зависимость его распределения от их
биологии //ДАН СССР. 1960. Т. 135, вып. 4. С. 1012—1015.
Гинецинская Т. А. Трематоды, их жизненные циклы, биология и эволюция. Л.: Наука, 1968.
410 с.
Гинецинская Т. А., Добровольский А. А. Гликоген и жир на разных фазах жизненного
цикла сосальщиков. I. Морфология распределения гликогена и жира // Вест. ЛГУ. 1963а.
№ 9. С. 67—81.
Гинецинская Т. А., Добровольский А. А. Гликоген и жир на разных фазах жизненного
цикла сосальщиков. II. Биологическое значение гликогена и жира // Вест. ЛГУ. 19636.
№ 3. С. 23—33.
Оуэн Д. Б. Сборник статистических таблиц. М.: Изд-во Вычислительного центра АН СССР,
1966. 586 с.
Прокофьев В. В. «Засадный» тип поведения церкарий некоторых морских трематод // Зоол.
журн. 1994. Т. 7, вып. 5. С. 13—20.
Прокофьев В. В. Биология церкарий литоральных трематод Баренцева и Белого морей:
Автореф. дис. ... канд. биол. наук. СПб.: СПбГУ, 1995. 23 с.
Ч у б р и к Г. К. Фауна и экология личинок трематод из моллюсков Баренцева и Белого морей //
Тр. ММБИ. 1966. Т. 10, вып. 14. С. 78—158.
Deblock S. Inventaire des nematodes larvaires parasites des mollusques Hydrobia (Prosobranches)
des costes de France // Parassitologia. 1980. Vol. 22, N 1—2. P. 1—105.
Palm V. Glycogen und Fett bei Trematodenlarvenstadien am Beispiel von Dolichosaccus rastellus
und Haplometracylindraceum (Plagiorchidae) //Acta Parasitol. Polon. 1962. N 10. S. 117—123.
Smith J. D., Hal ton D. W. The physiology of trematodes. Cambridge Univer. Press., Cambridge,
etc. 1983. 446 p.
Whitfield P. J., Anderson R. M., Bundy D. A. Experimental investigations on the behaviour
of the cercariae of an ectoparasitic digenean Transversotrema patialense: general activity
patterns // Parasitol. 1977. Vol. 75. P. 9—30.
ПГТТИ им. С. M. Кирова, Псков, 126760 Поступила 20.06.1999
525
INFLUENCE OF TEMPERATURE AND SALINITY ON A LIFE SPAN
OF CERCARIAE OF MARINE LITORAL TREMATODES
CRYPTOCOTYLE SP. (HETEROPHYIDAE), LEVINSENIELLA BRACHYSOMA
AND MARITREMA SUBDOLUM (MICROPHALLIDAE)
V. V. Prokofiev
Key words'. Cryptocotyle sp., Levinseniella brachysoma, Maritrema subdolum, cercaria,
survival, salinity, temperature.
SUMMARY
Influence of temperature and salinity on a survival of free-living cercariae of marine
littoral trematodes Cryptocotyle sp., Levinseniella brachysoma and Maritrema subdolum
has been studied. The cercariae used in experiments were released from the infected
mud-snail Hydrobia ulvae collected at the White Sea. It was estimated that the life span
of the cercariae depended strongly from abiotic factors mentioned above. High resistence
against an extremely low and high salinity was recorded for the larvae of all three species.
Interspecific differences in the life span of cercariae are explained by the features in their
morphology and behaviour.
526
