Table Of ContentA
.
ESTRATÉGIAS ALIMENTARES DE AVES NA UTILIZAÇÃO DE FRUTOS
DEFICUSMICROCARPA (MORACEAE) EM UMA ÁREA ANTRÓPIC
Luiz Octávio Marcondes-Machado l
Sandra Jammal Paranhos 2
Yara de Melo Barros 2
ABSTRACT
FEEDING STRATEGIES OF BIRDS UTILIZING FRUITS OF FICUS MICROCARPA
(MORACEAE) IN AN ANTHROPIC AREA. Birdsof23 specieswereobservedfeedingonfruitsofFicus
microcarpa L.J.betweenJune1991toFebruary1992inPirassununga,StateofSãoPaulo,Brazil.Theroleofits
fruitsasafeedingresourcesforbirdsinanthropicenvironmentsisanalyzed.
KEYWORDS.Frugivory,Ficus,birds,behavior.
INTRODUÇÃO
As espécies do género Ficus L. (Moraceae) distribuem-se sobretudo nas regiões
tropicais,emboraalgumasalcancemáreassubtropicais.NoBrasil,estegéneroérepresen-
tado por73 espécies nativas e 16 espécies exóticas (CARAUTA, 1989).
OsfrutosproduzidosporplantasdogéneroFicustêmumaimportanteparticipação
naalimentaçãodasaves,principalmentequandooutrosrecursosalternativossãoescassos
(LAMBERT, 1989), umavezquealgumasespéciespodemproduzirfrutosemqualquer
época do ano (MCKEY, 1989). Todavia, segundo LAMBERT (1989), as espécies
asiáticas apresentam baixo valornutricional.
Em ambientes antrópicos, a disponibilidade de frutos silvestres pode ser muito
baixa,oqueaumentaaimportânciarelativadefrutosproduzidosporplantasintroduzidas,
que passam a ter grande importância como fonte de alimento, inclusive para aves
migratórias que podem ser beneficiadas com a disponibilidade de recursos de habitats
abertos (SLUD, 1960).
MCKEY(1989)alertaparaofatodequeespéciesdogéneroFicus,introduzidasem
habitatsforade suaáreadeorigem,podem, algumasvezes,tornar-sepragasenecessitar
decontrole,comoestáacontecendocomFicusmicrocarpaL.J. (Moraceae) nas Bermu-
1 DepartamentodeZoologiadaUniversidadeEstadualdeCampinas(UNICAMP).CaixaPostal6109.CEP.13081-970.Campinas.SP-Brasil
2.Pós-graduaçãoemZoologia,UniversidadeEstadualPaulista(UNESP)-CampusdeRioClaro.CaixaPostal.CEP: 13081-951.RioClaro.SP
Brasil.
IHERINGIA.Sér.ZooLPortoAlegre(77):57-62,30set. 1994
58 M.-MACHADO;PARANHOS&BARROS
das.
DentreasespéciesexóticasdeFicusencontradasnoBrasil,F.microcarpadestaca-
secomoamaiscultivada(CARAUTA, 1989). EstaespécievegetaléorigináriadaÁsia,
tendo sido introduzida no Brasil para fins ornamentais. Apresenta frutos imaturos
vermelhosefrutosmaduroscastanho-escuros,demonstrandoassimofenómenodenomi-
nado ("fruit-flag") fruto-chamariz (STILES, 1982).
Comaconstanteperturbaçãodosambientesnaturaisecomaintroduçãodeplantas
exóticasem áreasurbanase semi-urbanas, umanovasituaçãovem sendocriadaparaas
aves,queencontramnovasfontesderecursosalimentaresnesteslocais.Otrabalhoenfoca
estasituação,procurandoavaliar,atravésdolevantamentotaxonômicoecomportamental,
qual seriaaimportânciadeFicusmicrocarpapara as aves daregião estudada.
MATERIALEMÉTODOS
AsobservaçõesforamrealizadasnoCampusdaUniversidadedeSãoPaulo,nomunicípiodePirassununga
São Paulo, Brasil (21g59'S e47-33'W), aumaaltitude de 61Am. A áreatotal temcercade 2314ha, sendo
aproximadamente 35% ocupados por áreas de vegetação natural (cerrado e matas ciliares) e cercade 45%
ocupadosporculturas,pastagenseconstruções.
Durante 16dias,numtotalde 17h,foramobservadastrêsárvoresdeF.microcarpaemfrutificação,de
junhode 1991 afevereirode 1992.Estasárvoresestavamlocalizadasemáreascomaltograudeperturbação
antrópica e apresentavam, concomitantemente, frutos em diferentes estágios de maturação durante todo o
períododeestudo.
Foramobservadosospadrõescomportamentaisadotadospelasdiferentesespéciesdeavesquandose
alimentavam de frutos, para posterior comparação com os conceitos apresentados por MOERMOND &
DENSLOW(1985):Colher("Picking"):asavesapreendemofrutopróximoaopoleiro,semestenderseucorpo
ouassumirumaposiçãoespecial;Alcançar("Reaching"):asavesestendemseuscorposparacimaouparabaixo
dopoleiro;Pendurar("Hanging"):ocorpointeiroeaspernasdaaveestãosobopoleiro,comafaceventralpara
cima;Adejar("Hovering"):aavepáranoaremfrenteaofruto,enquantobateasasas;Estolar("Stalling"):aave
párabrevemente emfrente ao fruto, usando um ângulo de ataque das asas muito inclinado, permitindo-lhe
descerlentamenteepararexatamenteemfrenteouabaixodofruto.
RESULTADOS
Foramobservadas23espéciesdeavesalimentando-sedefrutosdeF.microcarpa,
as quais estão listadas (tabela I), seguindo a nomenclatura adotada por OLIVÉRIO-
PINTO(1944; 1978),commodificaçõesdeMEYER-DE-SCHAUENSEE(1970),ecom
MOERMOND
indicaçãodasestratégiasalimentares,segundoclassificaçãopropostapor
& DENSLOW
(1985).
Comportamento Alimentar. (1) Adejar ("Hovering"): Muscivora tyrannus e
Elaenia flavogaster foram observadas pairando em frente a um fruto maduro, que
arrancamcom o bico, pousando e engolindo o fruto inteiro.
(2) Estolar ("Stalling"): Tyrannus melancholicus, Myiodynastes maculatus e
Pitangussulphuratus voamdeumgalhopróximoatéofrutomaduro,apreendem-nocom
o bico, arrancam-no e vãopousarno mesmo ouem outro galhopróximo.
(3) Colher ("Picking"): cerca de 5 indivíduos de Columbapicazuro chegam às
árvores,aonascerdodia,pousamnoaltodacopa,arrancameengolemosfrutospróximos,
aparentementetantomaduroscomoimaturos.Crotophagaanifoiobservadaforrageando
IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77):57-62,30set. 1994
Estratégiasalimentaresdeaves... 59
TabelaI.TiposdeestratégiasalimentaresencontradasnasavesobservadassealimentandodeF.microcarpano
CampusdaUniversidadedeSãoPaulo,Pirassununga,SãoPaulo,Brasil,dejunhode 1991afevereirode 1992.
AVES Adejar Estolar Colher Alcançar Pendurar
Columbidae
ColumbapicazuroTemminck, 1813 X
Columbinatalpacoti(Temminck, 1811)
Psittacidae
Brotogerisversicolurus(Müller, 1776) X
Forpusxanthopterygius(Spix, 1824) X
Cuculidae
CrotophagaaniLinnaeus, 1758 X
Picidae
Chrysoptilusmelanochlorus(Gmelin, 1788) X
Leuconerpescandidus(Otto, 1796) X
Tyrannidae
Muscivoratyrannus(Linnaeus, 1766) X
TyrannusmelancholicusVieillot, 1819 X
Myiodynastesmaculatus(Müller, 1776) X
Pitangussulphuratus(Linnaeus, 1766) X
Elaeniaflavogaster(Tunberg, 1822) X
Corvidae
Cyanocoraxcristatellus(Temminck, 1823) X
Mimidae
Mimussaturninus(Lichtenstein, 1823) X
Turdidae
TurdusamaurochalinusCabanis, 1851 X X
TurdusleucomelasVieillot, 1818 X X
Thraupidae XX
EuphoniachloroticaSclater, 1886 X
Tangaracayana(Linnaeus, 1766) X
Thraupissayaca(Linnaeus, 1766) X
Thraupispalmarum(Wied, 1821) X
Nemosiapileata(Boddaert, 1783) X X
Fringillidae
Zonothrichiacapensis(Müller, 1776) X
Ploceidae
Passerdomesticus(Linnaeus, 1758) X
porsobreasfolhas, arrancandofrutoseengolindo-osinteiros. Cyanocoraxcristatelluse
Mimussaturninuspousamnoalto^dacopa, engolindofrutos maduros inteiros. Thraupis
palmarum só foi observada mascando e engolindo pedaços arrancados dos frutos.
Zonotrichiacapensis,apósforragearporentreosramos,arrancaumfrutomaduro,masca
eengole.Passerdomesticusalimenta-sedefrutosmadurose imaturosqueencontranos
galhos; arrancapedaços que mascae engole.
(4) Alcançar ("Reaching"): Forpus xanthopterygius e Brotogeris versicolurus
pousamembandosnascopasdasárvores,alimentando-setantodefrutosmaduroscomo
deimaturos; mascamofrutodeixandocairapolpaeacasca,comendoapenasassementes,
que algumas vezes são partidas com a ponta do bico. Chrysoptilus melanochlorus
percorrearamagemdapartemaisbaixadaperiferiadacopa,pegandofrutosmadurosna
IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77):57-62,30set. 1994
60 M.-MACHADO;PARANHOS&BARROS
pontade ramos finos e engolindo-os inteiros. Grupos deLeuconerpes candidus, apro-
ximadamentequatroindivíduos, alimentam-sedefrutosmaduroslocalizadosemgalhos
finosnaperiferiadacopa.EuphoniachloroticaeTangaracayanaalimentam-setantode
frutosmaduroscomodeimaturos. Mascamcomendoapolpaeasemente,deixandocair
acasca.
(5) Espécies que apresentam mais de um tipo de comportamento alimentar.
Thraupissayacaalimenta-sedefrutosmaduroseimaturos;apresentaoscomportamentos
deestolaroudecolher, arrancandopedaçosque sãomascadoseengolidos,ouarrancao
frutointeiroevoacomelenobicoparalongeouparaointeriordasárvores;àsvezes,pousa
invertida no galho, com a região ventral voltada para cima, arrancando e mascando
pedaçosdofruto (pendurar).Nemosiapileataforrageiaporentreosramos,coletandoos
frutos maduros que engole inteiros (colher); pode também apanhar o fruto em voo
(estolar), indo comê-lopousadaem umgalho. Turdus leucomelase T. amaurochalinus
visitam a copa, tanto no seu interior como na periferia; embora tentem arrancar frutos
imaturos, parecemconseguirarrancare engolirapenas frutos maduros (colher). Indiví-
duos das duas espécies foram observados apanhando frutos com o comportamento de
(adejar). Foramvistosencontros agressivosentre asduasespécies, sendoT. leucomelas
suplantadoporT. amaurochalinus.
Alémdestas avesquese alimentamdosfrutos, Columbinatalpacoti,Zonotrichia
capensiseP.domesticus alimentam-sedesementesespalhadaspelosolo,sobacopadas
árvores.
DISCUSSÃO
Apresença,relativamenteabundante,deumaespéciedeFicus,deorigemasiática,
em áreas antrópicas, possibilita a discussão do papel dos frutos produzidos porplantas
ornamentais introduzidas na alimentação de aves em ambientes perturbados, onde
provavelmente asmudanças causadaspelaagriculturaafetamadisponibilidadeedistri-
buição de alimentos.
MuitasespéciesdeFicustêmsidoplantadascomoárvoresornamentaisemdiversas
regiões tropicais e subtropicais. Eram consideradas introduções sem risco, pois não
ocorriam as vespas polinizadoras, resultando que as sementes produzidas eram sempre
estéreis. Contudo,avespaespecíficaterminouporchegarcasualmeneàsregiõesondejá
existia uma população de árvores adultas instalada, o que pode propiciar uma grande
dispersãodesementesviáveisporaves,sendoF.microcarpaumadasespéciesinvasoras
que poderia ameaçar o equilíbrio em florestas naturais (MCKEY, 1989). Segundo
Figueiredo (comunicação pessoal), a vespa Eupristina (Parapristina) verticillata
(Waterston, 1921),responsávelpelapolinizaçãodeF. microcarpa, chegouaoBrasilna
década de 90, o que explica o recente aparecimento de sementes viáveis e de árvores
jovens embordadematas.
EspéciesdeFicusnativaspodemtornar-seabundantes,emflorestas secundáriase
pastagens (MCKEY, 1989). Também, as aves observadas alimentando-se dos frutos de
F. microcarpa são,emsuamaioria,espéciesencontradasemregiõesperturbadas,como
matas secundárias ou pastagens, tornando-se potenciais e eficientes dispersores desta
espécieintroduzida.Embora F.microcarpapossacompetircomavegetaçãonativa,para
váriasespéciesdeavesseriaumagrandecontribuiçãoaoaumentoderecursosalimentares
IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77):57-62,30set. 1994
Estratégiasalimentaresdeaves... 61
em áreas perturbadas. As figueiras, de um modo geral, devido à oferta de recursos
alimentaresqueproporcionam,podemserconsideradas importantesparaamanutenção
dadiversidadebiológicaemflorestastropicais(MCKEY, 1989).Inclusive,sãodegrande
importância,nãosóparafrugívorosespecialistas,comoparaaquelasespéciesdeavesque
as utilizam em alguma estação (MCKEY, 1989). Em seu ambiente de origem, F.
microcarpaévisitadaporfrugívorosespecializados (LAMBERT, 1989),enquantoque,
emáreasneotropicais,sãoprincipalmenteosfrugívorosgeneralistasquesealimentamde
frutosdeplantasdestegénero(SNOW, 1981).Noentanto,MOERMOND&DENSLOW
(1985) consideram que uma subdivisão dos frugívoros em especialistas e generalistas
estaria sujeita àcontradições e inconsistências.
C.melanochloroseL.candidus,representantesdeumafamíliacaracteristicamente
insetívora (EISENMANN 1961), foram observadas alimentando-se de F. microcarpa
confirmando apresençade hábito frugívoronestas espécies.
As espécies da família Tyrannidae empregaram os métodos de adejar e estolar
(MOERMOND & DENSLOW, 1985) para obter os frutos de F. microcarpa. Estes
métodos são funcionalmente equivalentes ao de ("sally gleans") colher em investida,
empregado na captura de insetos (FITZPATRICK, 1980), o que pode significar um
mesmopadrão corportamental inato na obtenção de itens alimentares diversos.
No sistemaevolutivo ave-planta, as aves que se alimentam de frutos promovem,
atravésdadispersão,umaumentodonúmerodeárvoreseconsequentementedeprodução
de frutos, diminuindo a competição interespecífica e permitindo que várias espécies
ornitológicas possam se utilizardesserecurso (MORTON, 1973). No entanto, algumas
aves se alimentam de frutos para obter as sementes neles contidas, não contribuindo,
portanto, para o desenvolvimento evolutivo da relação ave-planta (SNOW, 1971;
MORTON, 1973). SegundoJANZEN(1971),apredaçãodesementespodeserbenéfica
em alguns casos, equilibrando onúmero de indivíduos e, assim, evitando a competição
entre espécies vegetais. Incluindo neste grupo de predadores de sementes estão os
psitácidas,quetrituramedigeremas sementes (JANZEN, 1981;JORDANO, 1983). No
casoobservado,tantoF.xanthopterygius,quantoB.versicolurus,predamassementesde
frutos maduros e destroem os frutos imaturos.
Todasasoutrasavesregistradasengolempedaçosdapolpacomsementes,asquais
são pequenas, o que representa uma estratégia da planta para assegurar a dispersão e
oferecerproteçãocontrapredação(JANZEN, 1971; 1983).Destaforma,háalimentopara
osdispersoreseumamaioreficiênciadoprocesso,pois haverámais sementes ingeridas
(TREJO-PÉREZ, 1976), o que aumenta a probabilidade de que as mesmas sejam
eliminadasjuntocom asfezes,emlocaisfavoráveisàgerminaçãocomotroncos, fendas
empedras e construções abandonadas.
AabundânciaderecursosalimentaresoferecidaporF.microcarpaéprovavelmen-
teofatorresponsávelpeloreduzidonúmerodeavesqueapresentamreaçõesagonísticas,
conforme constatadoporLECK (1972) com outros táxons. Os poucos encontros agres-
sivos observados se deram entre espécies do mesmo género.
Um
fenómenointeressantequeocorrenafrutificaçãodeF.microcarpaéodofruto-
chamariz, quando os frutos imaturos apresentam uma coloração ornitocórica e vão
amadurecendo aos poucos. Devido à presençade grande quantidade de frutos imaturos
ornitocóricosconspícuos,émantidaumaguildadeavesfrugívoras,oqueprovavelmente
garante a dispersão das sementes dos frutos que vão amadurecendo ao longo do ano
IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77): 57-62,30set. 1994
62 M.-MACHADO;PARANHOS&BARROS
(STILES, 1982),mesmoquecertospredadoresdesementesefrugívorosdestruamalguns
dos frutos imaturos.
Agradecimentos.AoCNPqpelasbolsasreferentesaosprocessos300323/81-6e820670/87-1.AoDr.
PedroEduardodeFelício,DD.PrefeitodoCampusdaUniversidadedeSãoPaulodePirassununga,eaoEng9
Florestal,PedroPacheco,cujoapoiorevelou-sefundamentalpararealizaçãodotrabalho.AMariaMarthaArgel
deOliveiraeaoDr.WesleyRodriguesSilvapelassugestões.ARinaKátiaCortezpelarevisãodotextoeao
AugustoJoãoPiratellipeloauxíliocomocomputador.
REFERÊNCIASBIBLIOGRÁFICAS
CARAUTA,J.P.P. 1989. Ficus(Moraceae)noBrasil:ConservaçãoeTaxonomia. Albertoa,RiodeJaneiro,
2(1): 1-365
EISENMANN, E. 1961. Favoritefoods ofNeotropicalbirds: flyingtérmites andCecropia catkins. Auk,
Washington,78:636-638.
FITZPATRICK,J.W. 1980. ForagingbehaviorofNeotropicalTyrantFlycatchers. Condor,Kansas,82: 13-
57.
JANZEN,D.H. 1971. Seedpredationbyanimais. Ann.Rev.Ecol.Syst.,PaioAlto,2:465-492.
1981. FicusovalisseedpredationbyanOrange-chinnedParakeet{Brotogerisjugularis)inCostaRica.
Auk,Washington98: 841-844.
1983. Dispersaiofseedsbyvertebrateguts.In:FUTUYMA,D.J.&SLATKFN,M.,eds. Coevolution.
Sunderland,Sinauer,p.232-262.
JORDANO,P. 1983. Fig-seedpredationanddispersaibybirds. Biotropica,Washington,15(1): 38-41.
LAMBERT,F. 1989. Fig-eatingbybirdsinaMalaysianlowlandrainforest. J.Trop.Ecol. Cambridge,5:
401-412.
LECK, CF. 1972. The impact of some North American migrants at fruiting trees in Panama. Auk,
Washington,89: 842-850.
MCKEY,D. 1989. Populationbiologyoffigs:applicationsforconservation. Experientia,Basel,45:661-673.
MEYER-DE-SCHAUENSEE,R. 1970. AguidetothebirdsofSouthAmerica.Wynnewood,Pennsylvania,
Livinston,470p.
MOERMOND,T.C.&DENSLOW,J.S. 1985. Neotropicalavianfrugivores:patternsofbehavior,morphology
andnutrition,withconsequencesforfruitselection. OrnithologicalMonographis,Washington,D.C.,36:
865-897.
MORTON,E.S. 1973.Ontheevolutionaryadvantagesanddisadvantagesoffruiteatingintropicalbirds.Am.
Nat.,Chicago,107(953); 8-22.
OLIVÉRIO-PINTO,O.M. 1944. CatálogodasavesdoBrasil.SãoPaulo,Depto.ZoologiaSee.Agric,pt2,
p.700.
1978. NovocatálogodasavesdoBrasil. SãoPaulo,s.e.pt 1,p.446.
SLUD,P. 1960. ThebirdsofJinca"LaSelva",CostaRica:atropicalwetforestlocality. Buli.Amer.Mus.
Nat.Hist.,NewYork,121: 144.
SNOW,D.W. 1971. Evolutionaryaspectsoffruit-eatingbybirds. Ibis,London,113: 194-202.
1981. Tropicalfrugivorousbirdsandtheirfoodplants:aworldsurvey. Biotropica,Washington,13: 1-
14.
STILES,E.W. 1982. Fruitflags:twohypothesis. Am.Nat.,Chicago,120(4):500-509.
TREJO-PÉRES,L. 1976. Diseminacióndesemillasporavesen"LosTuxtlas".In: GOMEZ-COMPA,A.;
VASQUEZ-YANES, C; AMO-RODRIGUES, S. & BUTANDA-CEVERA, A. eds. Regeneración de
Selvas.México,Continental,676p.
Recebidoem04.06.1993;aceitoem28.12.1993.
IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77):57-62,30set. 1994
